Материал и методы

oncotomsk

Сибирский онкологический журнал

Siberian journal of oncology

1814-48612312-3168

Tomsk National Research Medical Сепtеr of the Russian Academy of Sciences

10.21294/1814-4861-2023-22-5-105-117

oncotomsk-2765

Research Article

ОБЗОРЫ

REVIEWS

Аптамеры для диагностики и лечения глиальных опухолей человека

Aptamers for the diagnosis and treatment of human glial tumors

https://orcid.org/0000-0002-7493-8742

Замай

Т. Н.

Zamay

T. N.

Замай Татьяна Николаевна - доктор биологических наук, доцент, ведущий научный сотрудник лаборатории биомолекулярных и медицинских технологий, профессор кафедры нормальной физиологии, ФГБОУ ВО «Красноярский ГМУ им. проф. В.Ф. Войно-Ясенецкого» Минздрава России; ведущий научный сотрудник лаборатории цифровых управляемых лекарств и тераностики, ФИЦ «Красноярский научный центр» СО РАН (г. Красноярск, Россия).

660022, Красноярск, ул. П. Железняка, 1; 660036, Красноярск, Академгородок, стр. 50

Tatiana N. Zamay - DSc, Assistant Professor, Leading Researcher of the Laboratory of Biomolecular and Medical Technologies, Professor of the Department of Normal Physiology, V.F. Voyno-Yasenetsky Krasnoyarsk SMU; Leading Researcher of the Laboratory of Digital Guided Drugs and Theranostics, Krasnoyarsk SC SB RAS.

1, p. Zeleznyak st., Krasnoyarsk, 660022; 50, akademgorodok, Krasnoyarsk, 660036

tzamay@yandex.ru

https://orcid.org/0000-0002-7281-9096

Дымова

М. А.

Dymova

M. A.

Дымова Майя Александровна - старший научный сотрудник.

630090, Новосибирск, ул. Лаврентьева, 83

Maya A. Dymova, Senior Researcher.

8, lavrentiev ave., Novosibirsk, 630090

Народов

А. А.

Narodov

A. A.

Народов Андрей Аркадьевич - доктор медицинских наук, профессор.

660022, Красноярск, ул. П. Железняка, 1

Andrey A. Narodov - MD, DSc, Professor.

1, p. Zeleznyak st., Krasnoyarsk, 660022

Кошманова

А. А.

Koshmanova

A. A.

Кошманова Анастасия Андреевна, младший научный сотрудник.

660022, Красноярск, ул. П. Железняка, 1

Anastasia A. Koshmanova -Junior Researcher.

1, p. Zeleznyak st., Krasnoyarsk, 660022

Грек

Д. С.

Grek

D. S.

Грек Даниил Сергеевич – студент.

660022, Красноярск, ул. П. Железняка, 1

DanIIl S. Grek – student.

1, p. Zeleznyak st., Krasnoyarsk, 660022

Воронковский

И. И.

Voronkovskii

I. I.

Воронковский Иван Игоревич – студент.

660022, Красноярск, ул. П. Железняка, 1

Ivan I. VoronkovskII – student.

1, p. Zeleznyak st., Krasnoyarsk, 660022

Горбушин

А. К.

Gorbushin

A. K.

Горбушин Антон Константинович - аспирант.

660022, Красноярск, ул. П. Железняка, 1

Anton K. Gorbushin - graduate student.

1, p. Zeleznyak st., Krasnoyarsk, 660022

https://orcid.org/0000-0003-0690-7837

Кичкайло

А. С.

Kichkailo

A. S.

Кичкайло Анна Сергеевна, доктор биологических наук, руководитель лаборатории биомолекулярных и медицинских технологий, ФГБОУ ВО «Красноярский ГМУ им. В.Ф. Войно-Ясенецкого»; заведующая лабораторией цифровых управляемых лекарств и тераностики, ФИЦ «Красноярский научный центр» СО РАН.

660022, Красноярск, ул. П. Железняка, 1; 660036, Красноярск, Академгородок, стр. 50

Anna S. Kichkailo - DSc, Head of the Laboratory of Biomolecular and Medical Technologies, V.F. Voyno-Yasenetsky Krasnoyarsk SMU; Head of the Laboratory of Digital Guided Drugs and Theranostics, Krasnoyarsk SC SB RAS.

1, p. Zeleznyak st., Krasnoyarsk, 660022; 50, akademgorodok, Krasnoyarsk, 660036

https://orcid.org/0000-0003-3145-1878

Кулигина

Е. В.

Kuligina

E. V.

Кулигина Елена Владимировна - старший научный сотрудник.

630090, Новосибирск, ул. Лаврентьева, 83

Elena V. Kuligina - Senior Researcher.

8, lavrentiev ave., Novosibirsk, 630090

https://orcid.org/0000-0001-5849-5892

Рихтер

В. А.

Richter

V. A.

Рихтер Владимир Александрович - заведующий лабораторией.

630090, Новосибирск, ул. Лаврентьева, 83

Vladimir A. Richter - Head of the Laboratory.

8, lavrentiev ave., Novosibirsk, 630090

https://orcid.org/0000-0002-7210-3020

Зуков

Р. А.

Zukov

R. А.

Зуков Руслан Александрович - доктор медицинских наук, профессор, заведующий кафедрой онкологии и лучевой терапии с курсом ПО.

660022, Красноярск, ул. П. Железняка, 1

Ruslan A. Zukov - MD, Professor, Head of the Department of Oncology and Radiation Therapy with a PO Course.

1, p. Zeleznyak st., Krasnoyarsk, 660022

ФГБОУ ВО «Красноярский государственный медицинский университет им. В.Ф. Войно-Ясенецкого»; ФИЦ «Красноярский научный центр» СО РАНРоссияV.F. Voyno-Yasenetsky Krasnoyarsk State Medical University; Krasnoyarsk science center of the siberian Branch of the Russian Academy of SciencesRussian Federation

ФГБУН «Институт химической биологии и фундаментальной медицины» СО РАНРоссияInstitute of Chemical Biology and Fundamental Medicine of the SiberianBranch of the Russian Academy of SciencesRussian Federation

ФГБОУ ВО «Красноярский государственный медицинский университет им. В.Ф. Войно-Ясенецкого»РоссияV.F. Voyno-Yasenetsky Krasnoyarsk State Medical UniversityRussian Federation

2023

15112023

225105117

2023

Замай Т.Н., Дымова М.А., Народов А.А., Кошманова А.А., Грек Д.С., Воронковский И.И., Горбушин А.К., Кичкайло А.С., Кулигина Е.В., Рихтер В.А., Зуков Р.А.

Zamay T.N., Dymova M.A., Narodov A.A., Koshmanova A.A., Grek D.S., Voronkovskii I.I., Gorbushin A.K., Kichkailo A.S., Kuligina E.V., Richter V.A., Zukov R.А.

Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.

This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.

https://www.siboncoj.ru/jour/article/view/2765

Цель исследования – оценить возможность использования функциональных аналогов белковых антител – ДНК/РНК-аптамеров в диагностике, лечении и прогнозировании развития глиальных опухолей головного мозга человека.

Материал и методы

Материал и методы. Поиск соответствующих источников литературы проводили в системах scopus, Web of science, pubmed, elibrary с включением публикаций с 2000 по 2023 г. В обзоре представлены данные из 60 статей.

Результаты

Результаты. Проведен анализ литературы, посвященной классификации, диагностике и терапии глиобластом головного мозга и изучению возможности использования для in vivo диагностики и терапии этого заболевания аптамеров, которые представляют собой молекулярные распознающие элементы на основе ДНК/РНК-олигонуклеотидов, способных связываться с заданными молекулярными мишенями и различать в них даже отдельные функциональные группы. Приведен список из аптамеров к глиальным опухолям головного мозга человека и их молекулярных мишеней, которые могут быть использованы для диагностики и терапии глиобластомы, в том числе для визуализации опухоли методами ПЭТ/КТ, МРТ, плазмонного резонанса, флуоресцентной и конфокальной микроскопии и др. Данные литературы свидетельствуют о том, что с помощью ДНК/РНК-аптамеров можно осуществлять поиск циркулирующих опухолевых клеток в крови больных глиобластомой, адресную доставку к опухоли терапевтических препаратов и подавлять опухолевый рост.

Заключение

Заключение. Глиобластома головного мозга – гетерогенная опухоль, состоящая из клеток, находящихся на разной стадии злокачественности и, соответственно, с различным набором онкогенов. Именно поэтому для терапии этого заболевания должна быть предложена мультитаргетная стратегия, которая включает в себя комбинированное подавление ангиогенеза, инвазии, метастазирования, пролиферации и выживаемости опухолевых клеток. Подходящими кандидатами для реализации мультитаргетной терапии глиобластомы головного мозга могут стать ДНК/РНК-аптамеры, подобранные к ключевым белкам, участвующим в онкогенной трансформации.

Purpose of the study

Purpose of the study: to evaluate the feasibility of using functional analogues of protein antibodies – dNa/ RNa aptamers in diagnostics, treatment and prognosis of human brain glial tumors.

Material and Methods

Material and Methods. The relevant literature sources were searched in scopus, Web of science, pubmed, elibrary with inclusion of publications from 2000 to 2023. sixty articles are presented in the review.

Results

Results. The analysis of the literature devoted to classification, diagnostics and therapy of brain glioblastomas was carried out and the feasibility of using for in vivo diagnostics and therapy of this disease aptamers, which are molecular recognition elements based on DNA/RNA oligonucleotides, capable of binding to the given molecular targets and distinguishing even separate functional groups in them, was studied. A list of aptamers to human glial brain tumors and their molecular targets that can be used for diagnostics and therapy of glioblastoma, including tumor imaging by pet/ct, mRi, plasmon resonance, fluorescence and confocal microscopy, etc., is presented. literature data suggest that DNA/RNA aptamers can be used to search for circulating tumor cells in the blood of glioblastoma patients, to target therapeutic drugs to the tumor and to inhibit tumor growth.

Conclusion

Conclusion. Brain glioblastoma is a heterogeneous tumor consisting of cells at different stages of malignancy and, accordingly, with a different set of oncogenes. For this reason, a multitarget strategy that includes combined suppression of angiogenesis, invasion, metastasis, proliferation and survival of tumor cells should be proposed for the therapy of this disease. DNA/RNA aptamers tailored to key proteins involved in oncogenic transformation may be suitable candidates for the implementation of multitarget therapy for brain glioblastoma.

глиомаглиобластома головного мозгааптамерымолекулярная мишеньонкомаркертаргетная терапиядиагностика

GliomaBrain GlioblastomaAptamersMolecular TargetOncomarkerTarget Therapydiagnostics

Исследование выполнено за счет гранта Российского научного фонда № 22-64-00041, URL: https:// rscf.ru/project/22-64-00041/. Работа также поддержана в рамках государственного задания ИХБФМ СО РАН № 121030200173-6

The study was supported by the Russian Science Foundation grant No. 22-64-00041, URL: https://rscf.ru/ project/22-64-00041/. This study was supported by the Russian state-funded project for ICBFM Siberian branch of the Russian Academy of Sciences (grant No 121030200173-6)

References1

Park Y.W., Vollmuth P., Foltyn-Dumitru M., Sahm F., Ahn S.S., Chang J.H., Kim S.H. The 2021 WHO Classification for Gliomas and Implications on Imaging Diagnosis: Part 1-Key Points of the Fifth Edition and Summary of Imaging Findings on Adult-Type Diffuse Gliomas. J Magn Reson Imaging. 2023; 58(3): 677–89. doi: 10.1002/jmri.28743.

Сергеев Н.И., Ребрикова В.А., Котляров П.М., Солодкий В.А. Магнитно-резонансная томография с перфузионной визуализацией в диагностике глиобластом головного мозга (Обзор литературы). Вестник Российского научного центра рентгенологии. 2021; 2(1): 45–59.

Sergeev N.I., Rebrikova V.A., Kotlayrov P.M., SolodkII V.A. Magnetic resonance imaging with perfusion imaging in the diagnosis of cerebral glioblastomas (literature review). Bulletin of the Russian Scientific Center for Radiology. 2021; 2(1): 45–59. (in Russian).

Aquino D., Di Stefano A.L., Scotti A., Cuppini L., Anghileri E., Finocchiaro G., Bruzzone M.G., Eoli M. Parametric response maps of perfusion MRI may identify recurrent glioblastomas responsive to bevacizumab and irinotecan. PLoS One. 2014; 9(3). doi: 10.1371/journal.pone.0090535.

Розуменко В.Д. Опухоли головного мозга: современное состояние проблемы [Internet]. Алушта: III съезд нейрохирургов Украины, 2003. URL: https://health-ua.com/article/18896-opuholi-golovnogomozga-sovremennoe-sostoyanie-problemy. (in Russian).

Rozumenko V.D. Brain tumors: current state of the problem. Alushta: III Congress of Neurosurgeons of Ukraine, 2003]. [cited 2023 Aug 1]. URL: https://health-ua.com/article/18896-opuholi-golovnogomozga-sovremennoe-sostoyanie-problemy. (in Russian).

Brown T.J., Brennan M.C., Li M., Church E.W., Brandmeir N.J., Rakszawski K.L., Patel A.S., Rizk E.B., Suki D., Sawaya R., Glantz M. Association of the Extent of Resection With Survival in Glioblastoma: A Systematic Review and Meta-analysis. JAMA Oncol. 2016; 2(11): 1460–9. doi: 10.1001/jamaoncol.2016.1373.

Yung W.K., Albright R.E., Olson J., Fredericks R., Fink K., Prados M.D., Brada M., Spence A., Hohl R.J., Shapiro W., Glantz M., Greenberg H., Selker R.G., Vick N.A., Rampling R., Friedman H., Phillips P., Bruner J., Yue N., Osoba D., Zaknoen S., Levin V.A. A phase II study of temozolomide vs. procarbazine in patients with glioblastoma multiforme at first relapse. Br J Cancer. 2000; 83(5): 588–93. doi: 10.1054/bjoc.2000.1316.

Jacobson O., Yan X., Niu G., Weiss I.D., Ma Y., Szajek L.P., Shen B., Kiesewetter D.O., Chen X. PET Imaging of Tenascin-C with a Radiolabeled Single-Stranded DNA Aptamer. J Nucl Med. 2015; 56(4): 616–621. doi: 10.2967/jnumed.114.149484.

Gu M.J., Li K.F., Zhang L.X., Wang H., Liu L.S., Zheng Z.Z., Han N.Y., Yang Z.J., Fan T.Y. In vitro study of novel gadolinium-loaded liposomes guided by GBI-10 aptamer for promising tumor targeting and tumor diagnosis by magnetic resonance imaging. Int J Nanomedicine. 2015; 10: 5187–204. doi: 10.2147/IJN.S84351.

Hicke B.J., Stephens A.W., Gould T., Chang Y.F., Lynott C.K., Heil J., Borkowsk, S., Hilger C.S., Cook G., Warren S., Schmidt P.G. Tumor targeting by an aptamer. J Nucl Med. 2006; 47(4): 668–78.

Amero P., Esposito C.L., Rienzo A., Moscato F., Catuogno S., de Franciscis V. Identification of an Interfering Ligand Aptamer for EphB2/3 Receptors. Nucleic Acid Ther. 2016; 26(2): 102–10. doi: 10.1089/nat.2015.0580.

Affinito A., Quintavalle C., Esposito C.L., Roscigno G., Giordano C., Nuzzo S., Ricci-Vitiani L., Scognamiglio I., Minic Z., Pallini R, Pallini R., Berezovski M.V., de Francisis V., Condorelli G. Targeting Ephrin Receptor Tyrosine Kinase A2 with a Selective Aptamer for Glioblastoma Stem Cells. Mol Ther Nucleic Acids. 2020; 20: 176–85. doi: 10.1016/j.omtn.2020.02.005.

Li N., Nguyen H.H., Byrom M., Ellington A.D. Inhibition of cell proliferation by an anti-EGFR aptamer. PLoS One. 2011; 6(6). doi: 10.1371/journal.pone.0020299.

Hasan M.R., Hassan N., Khan R., Kim Y.T., Iqbal S.M. Classification of cancer cells using computational analysis of dynamic morphology. Comput Methods Programs Biomed. 2018; 156: 105–12. doi: 10.1016/j.cmpb.2017.12.003.

Camorani S., Crescenzi E., Colecchia D., Carpentieri A., Amoresano A., Fedele M., Chiariello M., Cerchia L. Aptamer targeting EGFRvIII mutant hampers its constitutive autophosphorylation and affects migration, invasion and proliferation of glioblastoma cells. Oncotarget. 2015; 6(35): 37570–87. doi: 10.18632/oncotarget.6066.

Wan Y., Tan J., Asghar W., Kim Y.T., Liu Y., Iqbal S.M. Velocity effect on aptamer-based circulating tumor cell isolation in microfluidic devices. J Phys Chem B. 2011; 115(47): 13891–6. doi: 10.1021/jp205511m.

Wang T., Philippovich S., Mao J., Veedu R.N. Efficient Epidermal Growth Factor Receptor Targeting Oligonucleotide as a Potential Molecule for Targeted Cancer Therapy. Int J Mol Sci. 2019; 20(19): 4700. doi: 10.3390/ijms20194700.

Wu X., Liang H., Tan Y., Yuan C., Li S., Li X., Li G., Shi Y., Zhang X. Cell-SELEX Aptamer for Highly Specific Radionuclide Molecular Imaging of Glioblastoma In Vivo. PLoS One. 2014; 9(6). doi:10.1371/journal.pone.0090752.

Tang J., Huang N., Zhang X., Zhou T., Tan Y., Pi J., Pi L., Cheng S., Zheng H., Cheng Y. Aptamer-conjugated PEGylated quantum dots targeting epidermal growth factor receptor variant III for fluorescence imaging of glioma. Int J Nanomedicine 2017; 12: 3899–911. doi:10.2147/IJN.S133166.

Mahmood M.A.I., Hasan M.R., Khan U.J.M., Allen P.B., Kim Y., Ellington A.D., Iqbal S.M. One-step tumor detection from dynamic morphology tracking on aptamer-grafted surfaces. Technology (Singap World Sci). 2015; 3(4): 194–200. doi: 10.1142/S2339547815500089.

Peng L., Liang Y., Zhong X., Liang Z., Tian Y., Li S., Liang J., Wang R., Zhong Y., Shi Y., Zhang X. Aptamer-Conjugated Gold Nanoparticles Targeting Epidermal Growth Factor Receptor Variant III for the Treatment of Glioblastoma. Int J Nanomedicine. 2020; 15: 1363–72. doi: 10.2147/IJN.S238206.

Shi S., Fu W., Lin S., Tian T., Li S., Shao X., Zhang Y., Zhang T., Tang Z., Zhou Y.; Lin Y., Cai X. Targeted and effective glioblastoma therapy via aptamer-modified tetrahedral framework nucleic acid-paclitaxel nanoconjugates that can pass the blood brain barrier. Nanomedicine Nanotechnology, Biol. Med. 2019; 21. doi: 10.1016/j.nano.2019.102061.

Yoon S., Wu X., Armstrong B., Habib N., Rossi J.J. An RNA Aptamer Targeting the Receptor Tyrosine Kinase PDGFRα Induces Antitumor Effects through STAT3 and p53 in Glioblastoma. Mol Ther Nucleic Acids. 2019; 14: 131–41. doi: 10.1016/j.omtn.2018.11.012.

Kim Y., Wu Q., Hamerlik P., Hitomi M., Sloan A.E., Barnett G.H., Weil R.J., Leahy P., Hjelmeland A.B., Rich J.N. Aptamer Identification of Brain Tumor–Initiating Cells. Cancer Res. 2013; 73: 4923–36. doi: 10.1158/0008-5472.CAN-12-4556.

McNamara J.O., Kolonias D., Pastor F., Mittler R.S., Chen L., Giangrande P.H., Sullenger B., Gilboa E. Multivalent 4-1BB binding aptamers costimulate CD8+ T cells and inhibit tumor growth in mice. J Clin Invest. 2008; 118(1): 376–86. doi: 10.1172/JCI33365.

Verhoeff J.J.C., Stalpers L.J.A., Claes A., Hovinga K.E., Musters G.D., Vandertop P.W., Richel D.J., Leenders W.P.J., van Furth W.R. Tumour control by whole brain irradiation of anti-VEGF-treated mice bearing intracerebral glioma. Eur J Cancer. 2009; 45(17): 3074–80. doi: 10.1016/j.ejca.2009.08.004.

Luo Z., Yan Z., Jin K., Pang Q., Jiang T., Lu H., Liu X., Pang Z., Yu L., Jiang X. Precise glioblastoma targeting by AS1411 aptamer-functionalized poly (l-γ-glutamylglutamine)–paclitaxel nanoconjugates. J Colloid Interface Sci. 2017; 490: 783–96. doi:10.1016/j.jcis.2016.12.004.

Alibolandi M., Abnous K., Ramezani M., Hosseinkhani H., Hadizadeh F. Synthesis of AS1411-Aptamer-Conjugated CdTe Quantum Dots with High Fluorescence Strength for Probe Labeling Tumor Cells. J Fluoresc. 2014; 24(5): 1519–29. doi: 10.1007/s10895-014-1437-5.

Blank M., Weinschenk T., Priemer M., Schluesener H. Systematic evolution of a DNA aptamer binding to rat brain tumor microvessels. selective targeting of endothelial regulatory protein pigpen. J Biol Chem. 2001; 276(19): 16464–8. doi: 10.1074/jbc.M100347200.

Aptekar S., Arora M., Lawrence C.L., Lea R.W., Ashton K., Dawson T., Alder J.E., Shaw L. Selective Targeting to Glioma with Nucleic Acid Aptamers. PLoS One. 2015; 10(8). doi: 10.1371/journal.pone.0134957.

Oguro A., Ohtsu T., Svitkin Y.V., Sonenberg N., Nakamura Y. RNA aptamers to initiation factor 4A helicase hinder cap-dependent translation by blocking ATP hydrolysis. RNA. 2003; 9(4): 394–407. doi: 10.1261/rna.2161303.

Fechter P., Cruz Da Silva E., Mercier M.C., Noulet F., EtienneSeloum N., Guenot D., Lehmann M., Vauchelles R., Martin S., LelongRebel I.; Ray A.-M., Seguin C., Dontenwill S., Choulier L. RNA Aptamers Targeting Integrin α5β1 as Probes for Cyto- and Histofluorescence in Glioblastoma. Mol Ther Nucleic Acids. 2019; 17: 63–77. doi: 10.1016/j.omtn.2019.05.006.

Kichkailo A.S., Narodov A.A., Komarova, M.A., Zamay T.N., Zamay G.S., Kolovskaya O.S., Erakhtin E.E., Glazyrin Y.E., Veprintsev D.V., Moryachkov R.V., Zabluda V.N., Shchugoreva I., Artyushenko P., Mironov V.A., Morozov D.I., KhorzhevskII V.A., Gorbushin A.V., Koshmanova A.A., Nikolaeva E.D., Grinev I.P., VoronkovskII I.I., Grek D.S., Belugin K.V., Volzhentsev A.A., Badmaev O.N., Luzan N.A., Lukyanenko K.A., Peters G., Lapin I.N., Kirichenko A..K., Konarev P.V., Morozov E.V., Mironov G.G., Gargaun A., Muharemagic D., Zamay S.S., Kochkina E.V., Dymova M.A., Smolyarova T.E., Sokolov A.E., Modestov A.A., Tokarev N.A., Shepelevich N.V., Ozerskaya A.V., Chanchikova N.G., Krat A.V., Zukov R.A., Bakhtina V.I., Shnyakin P.G., Shesternea P.A., Svetlichnyi V.A., Petrova M.M., Artyukhov I.P., Tomilin F.N., Berezovski M.V. Development of DNA aptamers for visualization of glial brain tumors and detection of circulating tumor cells. Mol Ther Nucleic Acids 2023; 32: 267–88. doi: 10.1016/j.omtn.2023.03.015.

Larcher L.M., Wang T., Veedu R.N. Development of novel antimirzymes for targeted inhibition of miR-21 expression in solid cancer cells. Molecules. 2019; 24(13). doi: 10.3390/molecules24132489.

Fu W., You C., Ma L., Li H., Ju Y., Guo X., Shi S., Zhang T., Zhou R., Lin Y. Enhanced Efficacy of Temozolomide Loaded by a Tetrahedral Framework DNA Nanoparticle in the Therapy for Glioblastoma. ACS Appl Mater Interfaces. 2019; 11(43): 39525–33. doi: 10.1021/acsami.9b13829.

Shigdar S., Qiao L., Zhou S.-F., Xiang D., Wang T., Li Y., Lim L.Y., Kong L., Li L., Duan W. RNA aptamers targeting cancer stem cell marker CD133. Cancer Lett. 2013; 330(1): 84–95. doi: 10.1016/j.canlet.2012.11.0320.

Affinito A., Quintavalle C., Esposito, C.L., Roscigno G., Vilardo C., Nuzzo S., Ricci-Vitiani L., De Luca G., Pallini R., Kichkailo A.S., Lapin I.N., de Franciscis V., Condorelli G. The Discovery of RNA Aptamers that Selectively Bind Glioblastoma Stem Cells. Mol Ther Nucleic Acids. 2019; 18: 99–109. doi: 10.1016/j.omtn.2019.08.015.

Wei J., Marisetty A., Schrand B., Gabrusiewicz K., Hashimoto Y., Ott M., Grami Z., Kong L.-Y., Ling X., Caruso H., Zhou S., Wang A., Fuller G.N., Huse J., Giboa E., Kang N., Huang X., Verhaak R., Li S., Heimberger A.B. Osteopontin mediates glioblastoma-associated macrophage infiltration and is a potential therapeutic target. J Clin Invest. 2018; 129(1): 137–49. doi: 10.1172/JCI121266.

Bayrac A.T., Sefah K., Parekh P., Bayrac C., Gulbakan B., Oktem H.A., Tan W. In Vitro Selection of DNA Aptamers to Glioblastoma Multiforme. ACS Chem. Neurosci. 2011; 2(3): 175–81. doi: 10.1021/cn100114k.

Wu Q.m Lin N., Tian T., Zhu Z., Wu L., Wang H., Wang D., Kang D., Tian R., Yang C. Evolution of Nucleic Acid Aptamers Capable of Specifically Targeting Glioma Stem Cells via Cell-SELEX. Anal Chem. 2019; 91(13): 8070–7. doi: 10.1021/acs.analchem.8b05941.

Wu Q., Wang Y., Wang H., Wu L., Zhang H., Song Y., Zhu Z., Kang D., Yang C. DNA aptamers from whole-cell SELEX as new diagnostic agents against glioblastoma multiforme cells. Analyst. 2018; 143(10): 2267–75. doi: 10.1039/c8an00271a.

Gao H., Qian J., Yang Z., Pang Z., Xi Z., Cao S., Wang Y., Pan S., Zhang S., Wang W., Jiang X., Zhang O. Whole-cell SELEX aptamerfunctionalised poly(ethyleneglycol)-poly(ε-caprolactone) nanoparticles for enhanced targeted glioblastoma therapy. Biomaterials. 2012; 33(26): 6264–72. doi: 10.1016/j.biomaterials.2012.05.020.

Bayraç A.T., Akça O.E., Eyidoğan F.İ., Öktem H.A. Target-specific delivery of doxorubicin to human glioblastoma cell line via ssDNA aptamer. J Biosci. 2018; 43: 97–104. doi:10.1007/s12038-018-9733-x.

Kang D., Wang J., Zhang W., Song Y., Li X., Zou Y., Zhu M., Zhu Z., Chen F., Yang C.J. Selection of DNA Aptamers against Glioblastoma Cells with High Affinity and Specificity. PLoS One. 2012; 7(10). doi: 10.1371/journal.pone.0042731.

Miratashi Yazd, S.A., Bakhshi N., Nazar E., Moradi Tabriz H., Gorji R. Epidermal growth factor receptor (EGFR) expression in high grade glioma and relationship with histopathologic findings, a cross sectional study. Int J Surg Open. 2022; 46. doi:10.1016/j.ijso.2022.100527.

Hatanpaa K.J., Burma S., Zhao D. Habib A.A. Epidermal Growth Factor Receptor in Glioma: Signal Transduction, Neuropathology, Imaging, and Radioresistance. Neoplasia. 2010; 12(9): 675–84. doi: 10.1593/neo.10688.

Wan Y., Liu Y., Allen P.B., Asghar W., Mahmood M.A.I., Tan J., Duhon H., Kim Y., Ellington A.D., Iqbal S.M. Capture, isolation and release of cancer cells with aptamer-functionalized glass bead array. Lab Chip. 2012; 12(22): 4693–701. doi:10.1039/c2lc21251j.

Wan Y., Mahmood M.A.I., Li N., Allen P.B., Kim Y., Bachoo R., Ellington A.D., Iqbal S.M. Nanotextured substrates with immobilized aptamers for cancer cell isolation and cytology. Cancer. 2012; 118(4): 1145–54. doi:10.1002/cncr.26349.

Wan Y., Tamuly D., Allen P.B., Kim Y.T., Bachoo R., Ellington A.D., Iqbal S.M. Proliferation and migration of tumor cells in tapered channels. Biomed Microdevices. 2013; 15(4): 635–43. doi: 10.1007/s10544-0129721-0.

Wang L., Zheng, Q., Zyang Q., Xu H., Tong J., Zhu C., Wan Y. Detection of single tumor cell resistance with aptamer biochip. Oncol Lett. 2012; 4(5): 935–40. doi: 10.3892/ol.2012.890.

Wan Y., Kim Y., Li N., Cho S.K., Bachoo R., Ellington A.D., Iqbal S.M. Surface-Immobilized Aptamers for Cancer Cell Isolation and Microscopic Cytology. Cancer Res. 2010; 70(22): 9371–80. doi: 10.1158/0008-5472.CAN-10-0568.

Nakada M., Hayashi Y., Hamada J.I. Role of Eph/ephrin tyrosine kinase in malignant glioma. Neuro Oncol. 2011; 13(11): 1163–70. doi: 10.1093/neuonc/nor102.

Корчагина А.А., Шеин С.А., Гурина О.И., Чехонин В.П. Роль рецепторов VEGFR в неопластическом ангиогенезе и перспективы терапии опухолей мозга. Вестник РАМН. 2013; 68(11): 104–14. doi: 10.15690/vramn.v68i11.851.

Korchagina A.A., Shein S.A., Gurina O.I., Chekhonin V.P. VEGFRs in neoplastic angiogenesis and prospects for therapy of brain tumors. Ann Russ Acad Med Sci. 2013; 68(11): 104–14. (in Russian). doi: 10.15690/vramn.v68i11.851.

Yalcin F., Dzaye O., Xia S. Tenascin-C Function in Glioma: Immunomodulation and Beyond. Adv Exp Med Biol. 2020; 1272: 149–72. doi: 10.1007/978-3-030-48457-6_9.

Zhang Q., Xu B., Hu F., Chen X., Liu X., Zhang Q., Zuo Y. Tenascin C Promotes Glioma Cell Malignant Behavior and Inhibits Chemosensitivity to Paclitaxel via Activation of the PI3K/AKT Signaling Pathway. J Mol Neurosci. 2021; 71(8): 1636–47. doi: 10.1007/s12031-021-01832-8.

Angel I., Pilo Kerman,O., Rousso-Noori L., Friedmann-Morvinski D. Tenascin C promotes cancer cell plasticity in mesenchymal glioblastoma. Oncogene. 2020; 39(46): 6990–7004. doi: 10.1038/s41388-02001506-6.

Chen H., Zheng X., Di B., Wang D., Zhang Y., Xia H., Mao Q. Aptamer modification improves the adenoviral transduction of malignant glioma cells. J Biotechnol. 2013; 168(4): 362–6. doi: 10.1016/j.jbiotec.2013.10.024.

Ma H., Gao Z., Yu P., Shen S., Liu Y., Xu B. A dual functional fluorescent probe for glioma imaging mediated by Blood-brain barrier penetration and glioma cell targeting. Biochem Biophys Res Commun. 2014; 449(1): 44–8. doi: 10.1016/j.bbrc.2014.04.148.

Чулкова С.В., Шолохова Е.Н., Поддубная И.В., Стилиди И.С., Тупицын Н.Н. Анализ взаимосвязи трансферринового рецептора 1 (TfR1) с клинико-морфологическими и иммунофенотипическими характеристиками рака молочной железы. Современная онкология. 2022; 24(3): 355–60. doi: 10.26442/18151434 .2022.3.201821.

Chulkova S.V., Sholokhova E.N., Poddubnaya I.V., Stilidi I.S., Tupitsyn N.N. The analysis of the relationship between transferrin receptor 1 (TfR1) and clinical, morphological and immunophenotypic characteristics of breast cancer: retrospective cohort study. Modern Oncology. 2022; 24(3): 355–60. (in Russian). doi: 10.26442/18151434 .2022.3.201821.

Ahmed S.I., Javed G., Laghari A.A., Bareeqa S.B., Farrukh S., Zahid S., Samar S.S., Aziz K. CD133 Expression in Glioblastoma Multiforme: A Literature Review. Cureus. 2018; 10(10). doi: 10.7759/cureus.3439.

Gasser M., Waaga-Gasser A.M. Therapeutic Antibodies in Cancer Therapy. Adv Exp Med Biol. 2016. doi: 10.1007/978-3-319-32805-8_6.

The authors declare that there are no conflicts of interest present.