oncotomskСибирский онкологический журналSiberian journal of oncology1814-48612312-3168Tomsk National Research Medical Сепtеr of the Russian Academy of Sciences10.21294/1814-4861-2025-24-3-38-49oncotomsk-3663Research ArticleЛАБОРАТОРНЫЕ И ЭКСПЕРИМЕНТАЛЬНЫЕ ИССЛЕДОВАНИЯLABORATORY AND EXPERIMENTAL STUDIESОценка гибели опухолевых клеток после термоабляции у пациентов с опухолевым поражением костейEvaluation of cell death after thermal ablation in patients with bone tumorshttps://orcid.org/0000-0003-0674-2067СитниковП. К.SitnikovP. K.

Ситников Павел Константинович - врач отделения общей онкологии, НИИО, Томский национальный исследовательский медицинский центр Российской академии наук; младший научный сотрудник лаборатории «Медтех», ФГБОУ ВО «Томский государственный университет систем управления и радиоэлектроники» SPIN-код: 5945-0701. Researcher ID (WOS): ABI-8657-2022. Author ID (Scopus): 57215859018.634009, Томск, пер. Кооперативный, 5; 634050, Томск, пр. Ленина, 40

Pavel K. Sitnikov - MD, Oncologist, Cancer Research Institute, Tomsk National Research Medical Center, Russian Academy of Sciences; Junior Researcher, Tomsk State University of Control Systems and Radioelectronics (Tomsk, Russia). Researcher ID (WОS): ABI-8657-2022. Author ID (Scopus): 57215859018.

5, Kooperativny St., Tomsk, 634009; 40, Lenina Ave., Tomsk, 634050

sitnikov.pavel.k@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0003-4737-8951ГригорьеваЕ. С.GrigoryevaE. S.

Григорьева Евгения Сергеевна - кандидат медицинских наук, старший научный сотрудник лаборатории молекулярной терапии рака, Научно-исследовательский институт онкологии, SPIN-код: 7396-7570. Researcher ID (WOS): C-8571-2012. Author ID (Scopus): 21934560600.

634009, Томск, пер. Кооперативный, 5

Evgeniya S. Grigoryeva - MD, PhD, Senior Researcher, Cancer Research Institute, Tomsk National Research Medical Center, Russian Academy of Sciences (Tomsk, Russia). Researcher ID (WOS): C-8571-2012. Author ID (Scopus): 21934560600.

5, Kooperativny St., Tomsk, 634009

https://orcid.org/0000-0003-3882-4665АнисеняИ. И.AnisenyaI. I.

Анисеня Илья Иванович - кандидат медицинских наук, старший научный сотрудник отделения общей онкологии, НИИО, Томский национальный исследовательский медицинский центр Российской академии наук; научный сотрудник лаборатории «Медтех», ФГБОУ ВО «Томский государственный университет систем управления и радиоэлектроники» (г. Томск, Россия). SPIN-код: 3003-8744. Researcher ID (WOS): D-8434-2012. Author ID (Scopus): 650764038.634009, Томск, пер. Кооперативный, 5; 634050, Томск, пр. Ленина, 40

Ilya I. Anisenya - MD, PhD, Senior Researcher, Cancer Research Institute, Tomsk National Research Medical Center, Russian Academy of Sciences; Researcher, Tomsk State University of Control Systems and Radioelectronics (Tomsk, Russia). Researcher ID (WОS): D-8434-2012. Author ID (Scopus): 650764038.

5, Kooperativny St., Tomsk, 634009; 40, Lenina Ave., Tomsk, 634050

https://orcid.org/0000-0003-2106-3513КалинчукА. Ю.KalinchukA. Yu.

Калинчук Анна Юрьевна - младший научный сотрудник лаборатории молекулярной терапии рака, НИИО, Томский национальный исследовательский медицинский центр Российской академии наук (г. Томск, Россия). SPIN-код: 3763-0291. Researcher ID (WOS): ABF-1277-2022. Author ID (Scopus): 57797359600.

634009, Томск, пер. Кооперативный, 5

Anna Yu. Kalinchuk - Junior Researcher, Cancer Research Institute, Researcher ID (WОS): ABF-1277-2022. Author ID (Scopus): 57797359600.

5, Kooperativny St., Tomsk, 634009

https://orcid.org/0000-0002-4098-6076ЛоосД. М.LoosD. M.

6

Лоос Дмитрий Максимович - врач-патологоанатом отделения общей и молекулярной патологии, НИИО, Томский национальный исследовательский медицинский центр Российской академии наук; младший научный сотрудник, ФГБОУ ВО «Томский государственный университет систем управления и радиоэлектроники». SPIN-код: 9355-4470. Author ID (Scopus): 57224221490.

34009, Томск, пер. Кооперативный, 5; 634050, Томск, пр. Ленина, 40

Dmitriy M. Loos - MD, Pathologist, Cancer Research Institute, Tomsk National Research Medical Center, Russian Academy of Sciences; Junior Researcher, Tomsk State University of Control Systems and Radioelectronics (Tomsk, Russia). Author ID (Scopus): 57224221490.

5, Kooperativny St., Tomsk, 634009; 40, Lenina Ave., Tomsk, 634050

https://orcid.org/0000-0002-4568-1781ЗельчанР. В.ZelchanR. V.

Зельчан Роман Владимирович - доктор медицинских наук, ведущий научный сотрудник отделения радионуклидной терапии и диагностики, SPIN-код: 2255-5282. Researcher ID (WОS): AAB-4884-2021. Author ID (Scopus): 56901332100.

634009, Томск, пер. Кооперативный, 5

Roman V. Zelchan - MD, DSc, Senior Researcher, Cancer Research Institute, Russia). Researcher ID (WОS): AAB-4884-2021. Author ID (Scopus): 56901332100.

5, Kooperativny St., Tomsk, 634009

https://orcid.org/0000-0002-1427-0162ТабакаевС. А.TabakaevS. A.

Табакаев Станислав Алексеевич - кандидат медицинских наук, младший научный сотрудник отделения лучевой диагностики. SPIN-код: 4508-5411. Researcher ID (WОS): AAY-3354-2021. Author ID (Scopus): 57214091193.

634009, Томск, пер. Кооперативный, 5

Stanislav A. Tabakaev, MD, PhD, Junior Researcher, Cancer Research Institute, Researcher ID (WОS): AAY-3354-2021. Author ID (Scopus): 57214091193.

5, Kooperativny St., Tomsk, 634009

https://orcid.org/0009-0000-5347-2499ПахмуринаВ. В.PakhmurinaV. V.

Пахмурина Виктория Викторовна - сотрудник лаборатории биомедицинской техники и технологий, ФГБОУ ВО «Томский государственный университет систем управления и радиоэлектроники»; младший научный сотрудник лаборатории микрофлюидных и клеточных технологий, ФГБОУ ВО «Сибирский государственный медицинский университет» Минздрава России. SPIN-код: 1337-0758. Researcher ID (WОS): KZU-8010-2024. Author ID (Scopus): 57222719756.

634050, Томск, пр. Ленина, 40; 634050, Томск, Московский тракт, 2

Victoria V. Pakhmurina - Employee Lab., Tomsk State University of Control Systems and Radioelectronics; Junior Researcher, Siberian State Medical University, Ministry of Health of Russia (Tomsk, Russia). Researcher ID (WОS): KZU-8010-2024. Author ID (Scopus): 57222719756.

40, Lenina Ave., Tomsk, 634050; 2, Moskovsky trakt, Tomsk, 634050

https://orcid.org/0009-0003-8916-9995МатюшковС. Ю.MatyushkovS. Yu.

Матюшков Сергей Юрьевич - младший научный сотрудник лаборатории «Медтех», SPIN-код: 6571-6863.

634050, Томск, пр. Ленина, 40

Sergey Yu. Matyushkov - Junior Researcher.

40, Lenina Ave., Tomsk, 634050

https://orcid.org/0000-0002-5191-6938ПахмуринД. О.PakhmurinD. O.

Пахмурин Денис Олегович - кандидат технических наук, доцент, заведующий лабораторией «Медтех», ФГБОУ ВО «Томский государственный университет систем управления и радиоэлектроники»; доцент кафедры медицинской и биологической кибернетики, ФГБОУ ВО «Сибирский государственный медицинский университет» Минздрава России. SPIN-код: 9261-5513. Researcher ID (WОS): JUV-3396-2023. Author ID (Scopus): 56100011300.

634050, Томск, пр. Ленина, 40; 634050, Томск, Московский тракт, 2

Denis O. Pakhmurin - PhD, Associate Professor, Chief Lab., Tomsk State University of Control Systems and Radioelectronics; Associate Professor, Siberian State Medical University, Ministry of Health of Russia. Researcher ID (WОS): JUV-3396-2023. Author ID (Scopus): 56100011300.

40, Lenina Ave., Tomsk, 634050; 2, Moskovsky trakt, Tomsk, 634050

https://orcid.org/0000-0003-2061-8417ТаширеваЛ. А.TashirevaL. A.

Таширева Любовь Александровна - доктор медицинских наук, заведующая лабораторией молекулярной терапии рака, НИИО, SPIN-код: 4371-5340. Researcher ID (WОS): C-8222-2012. Author ID (Scopus): 55234960400.

634009, Томск, пер. Кооперативный, 5

Liubov A. Tashireva - MD, DSc, Chief Lab., Cancer Research Institute. Researcher ID (WОS): C-8222-2012. Author ID (Scopus): 55234960400.

5, Kooperativny St., Tomsk, 634009

Научно-исследовательский институт онкологии, Томский национальный исследовательский медицинский центр Российской академии наук; ФГБОУ ВО «Томский государственный университет систем управления и радиоэлектроники»РоссияCancer Research Institute, Tomsk National Research Medical Center, Russian Academy of Sciences; Tomsk State University of Control Systems and RadioelectronicsRussian FederationНаучно-исследовательский институт онкологии, Томский национальный исследовательский медицинский центр Российской академии наукРоссияCancer Research Institute, Tomsk National Research Medical Center, Russian Academy of SciencesRussian FederationФГБОУ ВО «Томский государственный университет систем управления и радиоэлектроники»; ФГБОУ ВО «Сибирский государственный медицинский университет» Минздрава РоссииРоссияTomsk State University of Control Systems and Radioelectronics; Siberian State Medical University, Ministry of Health of RussiaRussian FederationФГБОУ ВО «Томский государственный университет систем управления и радиоэлектроники»РоссияTomsk State University of Control Systems and RadioelectronicsRussian Federation2025040820252433849Copyright © Ситников П.К., Григорьева Е.С., Анисеня И.И., Калинчук А.Ю., Лоос Д.М., Зельчан Р.В., Табакаев С.А., Пахмурина В.В., Матюшков С.Ю., Пахмурин Д.О., Таширева Л.А., 20252025Ситников П.К., Григорьева Е.С., Анисеня И.И., Калинчук А.Ю., Лоос Д.М., Зельчан Р.В., Табакаев С.А., Пахмурина В.В., Матюшков С.Ю., Пахмурин Д.О., Таширева Л.А.Sitnikov P.K., Grigoryeva E.S., Anisenya I.I., Kalinchuk A.Y., Loos D.M., Zelchan R.V., Tabakaev S.A., Pakhmurina V.V., Matyushkov S.Y., Pakhmurin D.O., Tashireva L.A.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://www.siboncoj.ru/jour/article/view/3663Введение

Введение. Опухолевые поражения костей – гетерогенная патология, которой свойственно агрессивное

течение, частые рецидивы и низкие показатели выживаемости. Разработка и внедрение эффективных и новаторских методов лечения остаётся актуальной задачей. Радикальная интраоперационная термоабляция (РИТ), основанная на высокотемпературном воздействии, представляет собой новый оригинальный метод лечения. Настоящее исследование направлено на изучение влияния термоабляции (ТА) на клеточную гибель.

Цель исследования – оценить влияние ТА (с использованием метода РИТ) на жизнеспособность опухолевых клеток.

Материал и методы

Материал и методы. В исследование было включено 8 пациентов с опухолевым поражением костей скелета. Опухоли подвергались ТА при температуре 60 °C в течение 30 мин ex vivo. Исследовались образцы опухолевой ткани до и после сеанса термоабляции. Для оценки апоптоза использовались два метода: проточная цитометрия и метод TUNEL.

Результаты

Результаты. Радикальная интраоперационная термоабляция, разработанная нами, является многообещающим методом лечения опухолевого поражения костей. Температурный режим 60 °C в течение 30 мин эффективно инициирует процессы гибели клеток в опухолевой ткани, что подтверждается значительным увеличением числа апоптотических клеток сразу после сеанса термоабляции и достоверным ростом количества клеток с признаками позднего апоптоза через час после ТА. Применение метода TUNEL подтверждают результаты проточной цитометрии, демонстрируя существенное увеличение числа клеток на поздних стадиях апоптоза. Полученные нами данные свидетельствуют о выраженном противоопухолевом эффекте сразу после проведения РИТ.

Заключение

Заключение. Результаты исследования подтверждают, что РИТ представляет собой перспективный органосохраняющий метод лечения опухолевого поражения костей, требующий дальнейшего изучения для расширения его применения в клинической практике.

Introduction

Introduction. Bone tumors are heterogeneous group of skeletal neoplasms characterized by frequent recurrences, aggressive clinical course and low survival rates. The development of new treatment methods continues to pose pressing challenges. Radical intraoperative thermal ablation (RIT) using high-temperature exposure is emerging as a new and promising strategy for organ-preserving treatment. This study focuses on the effect of thermal ablation (TA) on tumors.

Objective of the Study to assess the impact of TA (using the RIT method) on the viability of tumor cells.

Material and Methods

Material and Methods. The study included 8 patients with bone tumors. Tumors underwent TA at a temperature of 60 °C for 30 minutes ex vivo. Apoptosis was studied in tumor tissue samples before and after TA. Apoptosis was assessed using two methods: flow cytometry and the TUNEL assay.

Results

Results. The TA procedure developed by our scientific group represents a promising organ-preserving approach for treating malignant bone tumors. A temperature regime of 60 °C for 30 minutes was effective in initiating tumor cells death. This was confirmed by two independent methods – flow cytometry and TUNEL assay – which demonstrated a significant increase in the number of apoptotic cells immediately following the procedure and a notable rise in the number of cells exhibiting signs of late apoptosis one hour post thermal ablation. Therefore, the collected data confirm a pronounced antitumor effect immediately after implementing RIT.

Conclusion

Conclusion. The findings confirm that RIT is a viable organ-preserving method for treating bone tumors, meriting further investigation to expand its application in clinical practice.

опухоли костейтермическая абляциярадикальная интраоперационная термоабляцияапоптознекрозпроточная цитометрияметод tunelвысокотемпературное воздействиепротивоопухолевый эффектâone tumorsthermal ablationradical intraoperative thermal ablationapoptosisnecrosisflow cytometryTUNEL assayhigh-temperature exposureantitumor effectИсследование выполнено при финансовой поддержке Министерства науки и высшего образования Российской Федерации, проект №: FEWM-2024-0003.This study was financially supported by the Ministry of Science and Higher Education of the Russian Federation, project number FEWM-2024-0003.ReferencesClézardin P., Coleman R., Puppo M., Ottewell P., Bonnelye E., Paycha F., Confavreux C.B., Holen I. Bone metastasis: mechanisms, therapies, and biomarkers. Physiol Rev. 2021; 101(3): 797–855. doi: 10.1152/physrev.00012.2019.Clézardin P., Coleman R., Puppo M., Ottewell P., Bonnelye E., Paycha F., Confavreux C.B., Holen I. Bone metastasis: mechanisms, therapies, and biomarkers. Physiol Rev. 2021; 101(3): 797–855. doi: 10.1152/physrev.00012.2019.Panez-Toro I., Muñoz-García J., Vargas-Franco J.W., RenodonCornière A., Heymann M.F., Lézot F., Heymann D. Advances in Osteosarcoma. Curr Osteoporos Rep. 2023; 21(4): 330–43. doi: 10.1007/s11914-023-00803-9.Panez-Toro I., Muñoz-García J., Vargas-Franco J.W., RenodonCornière A., Heymann M.F., Lézot F., Heymann D. Advances in Osteosarcoma. Curr Osteoporos Rep. 2023; 21(4): 330–43. doi: 10.1007/s11914-023-00803-9.Sorteberg A.L., Ek L., Lilienthal I., Herold N. Immunotherapy of Osteosarcoma. In: Handbook of Cancer and Immunology. Eds. N. Rezaei. Springer, Cham. 2023. doi: 10.1007/978-3-030-80962-1_236-1Sorteberg A.L., Ek L., Lilienthal I., Herold N. Immunotherapy of Osteosarcoma. In: Handbook of Cancer and Immunology. Eds. N. Rezaei. Springer, Cham. 2023. doi: 10.1007/978-3-030-80962-1_236-1van Praag Veroniek V.M., Rueten-Budde A.J., Ho V., Dijkstra P.D.S.; Study group Bone and Soft tissue tumours (WeBot); Fiocco M., van de Sande M.A.J. Incidence, outcomes and prognostic factors during 25 years of treatment of chondrosarcomas. Surg Oncol. 2018; 27(3): 402–8. doi: 10.1016/j.suronc.2018.05.009.van Praag Veroniek V.M., Rueten-Budde A.J., Ho V., Dijkstra P.D.S.; Study group Bone and Soft tissue tumours (WeBot); Fiocco M., van de Sande M.A.J. Incidence, outcomes and prognostic factors during 25 years of treatment of chondrosarcomas. Surg Oncol. 2018; 27(3): 402–8. doi: 10.1016/j.suronc.2018.05.009.Miwa S., Yamamoto N., Hayashi K., Takeuchi A., Igarashi K., Tsuchiya H. Therapeutic Targets and Emerging Treatments in Advanced Chondrosarcoma. Int J Mol Sci. 2022; 23(3): 1096. doi: 10.3390/ijms23031096.Miwa S., Yamamoto N., Hayashi K., Takeuchi A., Igarashi K., Tsuchiya H. Therapeutic Targets and Emerging Treatments in Advanced Chondrosarcoma. Int J Mol Sci. 2022; 23(3): 1096. doi: 10.3390/ijms23031096.Brown H.K., Schiavone K., Gouin F., Heymann M.F., Heymann D. Biology of Bone Sarcomas and New Therapeutic Developments. Calcif Tissue Int. 2018; 102(2): 174–95. doi: 10.1007/s00223-017-0372-2.Brown H.K., Schiavone K., Gouin F., Heymann M.F., Heymann D. Biology of Bone Sarcomas and New Therapeutic Developments. Calcif Tissue Int. 2018; 102(2): 174–95. doi: 10.1007/s00223-017-0372-2.Zöllner S.K., Amatruda J.F., Bauer S., Collaud S., de Álava E., DuBois S.G., Hardes J., Hartmann W., Kovar H., Metzler M., Shulman D.S., Streitbürger A., Timmermann B., Toretsky J.A., Uhlenbruch Y., Vieth V., Grünewald T.G.P., Dirksen U. Ewing Sarcoma–Diagnosis, Treatment, Clinical Challenges and Future Perspectives. J Clin Med. 2021; 10(8): 1685. doi: 10.3390/jcm10081685.Zöllner S.K., Amatruda J.F., Bauer S., Collaud S., de Álava E., DuBois S.G., Hardes J., Hartmann W., Kovar H., Metzler M., Shulman D.S., Streitbürger A., Timmermann B., Toretsky J.A., Uhlenbruch Y., Vieth V., Grünewald T.G.P., Dirksen U. Ewing Sarcoma–Diagnosis, Treatment, Clinical Challenges and Future Perspectives. J Clin Med. 2021; 10(8): 1685. doi: 10.3390/jcm10081685.Noeuveglise M., Tessier W., Barthoulot M., Decanter G., Cayeux A., Marin H., Lemoine-Gobert P., Aymes E., Taieb S., Fayard C., Beaujot J., Robin Y.M., Lartigau E.F., Penel N., Cordoba A. Preoperative versus postoperative radiotherapy for localized soft tissue sarcoma treated with curative intent in a French tertiary center “SARCLOC”. BMC Cancer. 2024; 24(1): 1550. doi: 10.1186/s12885-024-13243-0.Noeuveglise M., Tessier W., Barthoulot M., Decanter G., Cayeux A., Marin H., Lemoine-Gobert P., Aymes E., Taieb S., Fayard C., Beaujot J., Robin Y.M., Lartigau E.F., Penel N., Cordoba A. Preoperative versus postoperative radiotherapy for localized soft tissue sarcoma treated with curative intent in a French tertiary center “SARCLOC”. BMC Cancer. 2024; 24(1): 1550. doi: 10.1186/s12885-024-13243-0.Serban B., Popa M.I.G., Cursaru A., Cretu B., Iacobescu G.L., Cirstoiu C., Iordache S. Enhancing Diagnosis and Prognosis by Assessing the Clinical, Morphological, and Behavior Aspects in Soft Tissue Sarcomas. Cureus. 2024; 16(7). doi: 10.7759/cureus.64025.Serban B., Popa M.I.G., Cursaru A., Cretu B., Iacobescu G.L., Cirstoiu C., Iordache S. Enhancing Diagnosis and Prognosis by Assessing the Clinical, Morphological, and Behavior Aspects in Soft Tissue Sarcomas. Cureus. 2024; 16(7). doi: 10.7759/cureus.64025.Bartelstein M.K., Boland P.J. Fifty years of bone tumors. J Surg Oncol. 2022; 126(5): 906–12. doi: 10.1002/jso.27027.Bartelstein M.K., Boland P.J. Fifty years of bone tumors. J Surg Oncol. 2022; 126(5): 906–12. doi: 10.1002/jso.27027.Jeys L., Morris G., Evans S., Stevenson J., Parry M., Gregory J. Surgical Innovation in Sarcoma Surgery. Clin Oncol (R Coll Radiol). 2017; 29(8): 489–99. doi: 10.1016/j.clon.2017.04.003.Jeys L., Morris G., Evans S., Stevenson J., Parry M., Gregory J. Surgical Innovation in Sarcoma Surgery. Clin Oncol (R Coll Radiol). 2017; 29(8): 489–99. doi: 10.1016/j.clon.2017.04.003.Ajithkumar T.V., Hatcher H. Multidisciplinary Management of Sarcomas Where Are We Now? Clin Oncol (R Coll Radiol). 2017; 29(8): 467–70. doi: 10.1016/j.clon.2017.05.004.Ajithkumar T.V., Hatcher H. Multidisciplinary Management of Sarcomas Where Are We Now? Clin Oncol (R Coll Radiol). 2017; 29(8): 467–70. doi: 10.1016/j.clon.2017.05.004.Thway K., Noujaim J., Jones R.L., Fisher C. Advances in the Pathology and Molecular Biology of Sarcomas and the Impact on Treatment. Clin Oncol (R Coll Radiol). 2017; 29(8): 471–80. doi: 10.1016/j.clon.2017.02.010.Thway K., Noujaim J., Jones R.L., Fisher C. Advances in the Pathology and Molecular Biology of Sarcomas and the Impact on Treatment. Clin Oncol (R Coll Radiol). 2017; 29(8): 471–80. doi: 10.1016/j.clon.2017.02.010.Yi G.Y., Kim M.J., Kim H.I., Park J., Baek S.H. Hyperthermia Treatment as a Promising Anti-Cancer Strategy: Therapeutic Targets, Perspective Mechanisms and Synergistic Combinations in Experimental Approaches. Antioxidants (Basel). 2022; 11(4): 625. doi: 10.3390/antiox11040625.Yi G.Y., Kim M.J., Kim H.I., Park J., Baek S.H. Hyperthermia Treatment as a Promising Anti-Cancer Strategy: Therapeutic Targets, Perspective Mechanisms and Synergistic Combinations in Experimental Approaches. Antioxidants (Basel). 2022; 11(4): 625. doi: 10.3390/antiox11040625.Righini M.F., Durham A., Tsoutsou P.G. Hyperthermia and radiotherapy: physiological basis for a synergistic effect. Front Oncol. 2024; 14: 1428065. doi: 10.3389/fonc.2024.1428065.Righini M.F., Durham A., Tsoutsou P.G. Hyperthermia and radiotherapy: physiological basis for a synergistic effect. Front Oncol. 2024; 14: 1428065. doi: 10.3389/fonc.2024.1428065.Logghe T., van Zwol E., Immordino B., van den Cruys K., Peeters M., Giovannetti E., Bogers J. Hyperthermia in Combination with Emerging Targeted and Immunotherapies as a New Approach in Cancer Treatment. Cancers (Basel). 2024; 16(3): 505. doi: 10.3390/cancers16030505.Logghe T., van Zwol E., Immordino B., van den Cruys K., Peeters M., Giovannetti E., Bogers J. Hyperthermia in Combination with Emerging Targeted and Immunotherapies as a New Approach in Cancer Treatment. Cancers (Basel). 2024; 16(3): 505. doi: 10.3390/cancers16030505.Wu J., Zhou Z., Huang Y., Deng X., Zheng S., He S., Huang G., Hu B., Shi M., Liao W., Huang N. Radiofrequency ablation: mechanisms and clinical applications. MedComm (2020). 2024; 5(10): e746. doi: 10.1002/mco2.746.Wu J., Zhou Z., Huang Y., Deng X., Zheng S., He S., Huang G., Hu B., Shi M., Liao W., Huang N. Radiofrequency ablation: mechanisms and clinical applications. MedComm (2020). 2024; 5(10): e746. doi: 10.1002/mco2.746.Zhu W., Pan S., Zhang J., Xu J., Zhang R., Zhang Y., Fu Z., Wang Y., Hu C., Xu Z. The role of hyperthermia in the treatment of tumor. Crit Rev Oncol Hematol. 2024; 204: 104541. doi: 10.1016/j.critrevonc.2024.104541.Zhu W., Pan S., Zhang J., Xu J., Zhang R., Zhang Y., Fu Z., Wang Y., Hu C., Xu Z. The role of hyperthermia in the treatment of tumor. Crit Rev Oncol Hematol. 2024; 204: 104541. doi: 10.1016/j.critrevonc.2024.104541.Kok H.P., Cressman E.N.K., Ceelen W., Brace C.L., Ivkov R., Grüll H., Ter Haar G., Wust P., Crezee J. Heating technology for malignant tumors: a review. Int J Hyperthermia. 2020; 37(1): 711–41. doi: 10.1080/02656736.2020.1779357.Kok H.P., Cressman E.N.K., Ceelen W., Brace C.L., Ivkov R., Grüll H., Ter Haar G., Wust P., Crezee J. Heating technology for malignant tumors: a review. Int J Hyperthermia. 2020; 37(1): 711–41. doi: 10.1080/02656736.2020.1779357.Bazzocchi A., Aparisi Gómez M.P., Taninokuchi Tomassoni M., Napoli A., Filippiadis D., Guglielmi G. Musculoskeletal oncology and thermal ablation: the current and emerging role of interventional radiology. Skeletal Radiol. 2023; 52(3): 447–59. doi: 10.1007/s00256-022-04213-3.Bazzocchi A., Aparisi Gómez M.P., Taninokuchi Tomassoni M., Napoli A., Filippiadis D., Guglielmi G. Musculoskeletal oncology and thermal ablation: the current and emerging role of interventional radiology. Skeletal Radiol. 2023; 52(3): 447–59. doi: 10.1007/s00256-022-04213-3.Yeo S.Y., Bratke G., Grüll H. High Intensity Focused Ultrasound for Treatment of Bone Malignancies-20 Years of History. Cancers (Basel). 2022; 15(1): 108. doi: 10.3390/cancers15010108.Yeo S.Y., Bratke G., Grüll H. High Intensity Focused Ultrasound for Treatment of Bone Malignancies-20 Years of History. Cancers (Basel). 2022; 15(1): 108. doi: 10.3390/cancers15010108.Parvinian A., Thompson S.M., Schmitz J.J., Welch B.T., Hibbert R., Adamo D.A., Kurup A.N. Update on Percutaneous Ablation for Sarcoma. Curr Oncol Rep. 2024; 26(6): 601–13. doi: 10.1007/s11912024-01532-7.Parvinian A., Thompson S.M., Schmitz J.J., Welch B.T., Hibbert R., Adamo D.A., Kurup A.N. Update on Percutaneous Ablation for Sarcoma. Curr Oncol Rep. 2024; 26(6): 601–13. doi: 10.1007/s11912024-01532-7.Cazzato R.L., de Rubeis G., de Marini P., Dalili D., Koch G., Auloge P., Garnon J., Gangi A. Percutaneous microwave ablation of bone tumors: a systematic review. Eur Radiol. 2021; 31(5): 3530–41. doi: 10.1007/s00330-020-07382-8.Cazzato R.L., de Rubeis G., de Marini P., Dalili D., Koch G., Auloge P., Garnon J., Gangi A. Percutaneous microwave ablation of bone tumors: a systematic review. Eur Radiol. 2021; 31(5): 3530–41. doi: 10.1007/s00330-020-07382-8.Анисеня И.И., Ситников П.К., Пахмурин Д.О., Пахмурина В.В., Васильев Н.В., Зельчан Р.В., Богоутдинова А.В., Табакаев С.А., Хакимов Х.И., Митриченко А.Д. Радикальная интраоперационная термоабляция остеогенной саркомы: клиническое наблюдение. Саркомы костей, мягких тканей и опухоли кожи. 2023; 15(3): 34–45. doi: 10.17650/2782-36872023-15-3-34-45. EDN: SSEKRG.Anisenya I.I., Sitnikov P.K., Pakhmurin D.O., Pakhmurina V.V., Vasiliev N.V., Zelchan R.V., Bogoutdinova A.V., Tabakaev S.A., Khakimov Kh.I., Mitrichenko A.D. Radical intraoperative thermal ablation of osteogenic sarcoma: clinical observation. Bone and soft tissue sarcomas, tumors of the skin. 2023; 15(3): 34–45. (in Russian). doi: 10.17650/2782-36872023-15-3-34-45. EDN: SSEKRG.Пахмурин Д.О., Пахмурина В.В., Анисеня И.И., Ситников П.К. Экспериментальное изучение распределения температуры в длинных трубчатых костях при периоссальном расположении нагревателей. Сибирский онкологический журнал. 2023; 22(2): 65–75. doi: 10.21294/1814-4861-2023-22-2-65-75. EDN: TLRZUE.Pakhmurin D.O., Pakhmurina V.V., Anisenya I.I., Sitnikov P.K. Experimental study of the temperature distribution in long tubular bones with a periossal arrangement of heaters. Siberian journal of oncology. 2023; 22(2): 65–75. (in Russian). doi: 10.21294/1814-4861-2023-22-2-65-75. EDN: TLRZUE.Pakhmurin D., Pakhmurina V., Kashin A., Kulkov A., Khlusov I., Kostyuchenko E., Sidorov I., Anisenya I. Compressive strength characteristics of long tubular bones after hyperthermal ablation. Symmetry. 2022; 14(2): 303. doi: 10.3390/sym14020303.Pakhmurin D., Pakhmurina V., Kashin A., Kulkov A., Khlusov I., Kostyuchenko E., Sidorov I., Anisenya I. Compressive strength characteristics of long tubular bones after hyperthermal ablation. Symmetry. 2022; 14(2): 303. doi: 10.3390/sym14020303.Pakhmurin D., Pakhmurina V., Kashin A., Kulkov A., Khlusov I., Kostyuchenko E., Anisenya I.,. Sitnikov P., Porokhova E. Mechanical and Histological Characteristics of Human Tubular Bones after Hyperthermal Treatment. Symmetry. 2023; 15(1): 156. doi: 10.3390/sym15010156.Pakhmurin D., Pakhmurina V., Kashin A., Kulkov A., Khlusov I., Kostyuchenko E., Anisenya I.,. Sitnikov P., Porokhova E. Mechanical and Histological Characteristics of Human Tubular Bones after Hyperthermal Treatment. Symmetry. 2023; 15(1): 156. doi: 10.3390/sym15010156.Горохова А.В., Насибов Т.Ф., Порохова Е.Д., Бариев У.А., Носов В.Е., Пахмурин Д.О., Анисеня И.И., Ситников П.К., Хлусов И.А. Состояние костной ткани в ранние сроки восстановления после термического воздействия. Морфология. 2024; 162(3): 298–315. doi: 10.17816/morph.634692. EDN: BTKQOR.Gorokhova A.V., Nasibov T.F., Porokhova E.D., Bariev U.A., Nosov V.E., Pakhmurin D.O., Anisenya I.I., Sitnikov P.K., Khlusov I.A. Bone tissue status in early stages of recovery after thermal exposure. Morphology. 2024; 162(3): 298–315. (in Russian). doi: 10.17816/morph.634692. EDN: BTKQOR.Galluzzi L., Vitale I., Aaronson S.A., et al. Molecular mechanisms of cell death: recommendations of the Nomenclature Committee on Cell Death 2018. Cell Death Differ. 2018; 25(3): 486–541. doi: 10.1038/s41418-017-0012-4.Galluzzi L., Vitale I., Aaronson S.A., et al. Molecular mechanisms of cell death: recommendations of the Nomenclature Committee on Cell Death 2018. Cell Death Differ. 2018; 25(3): 486–541. doi: 10.1038/s41418-017-0012-4.Thompson S.M., Schmitz J.J., Schmit G.D., Callstrom M.R., Kurup A.N. Image-Guided Thermal Ablative Therapies in the Treatment of Sarcoma. Curr Treat Options Oncol. 2017; 18(4): 25. doi: 10.1007/s11864-017-0465-1.Thompson S.M., Schmitz J.J., Schmit G.D., Callstrom M.R., Kurup A.N. Image-Guided Thermal Ablative Therapies in the Treatment of Sarcoma. Curr Treat Options Oncol. 2017; 18(4): 25. doi: 10.1007/s11864-017-0465-1.Bravo M., Fortuni B., Mulvaney P., Hofkens J., Uji-i H., Rocha S., Hutchison J.A. Nanoparticle-mediated thermal Cancer therapies: Strategies to improve clinical translatability. J Control Release. 2024; 751–77. doi: 10.1016/j.jconrel.2024.06.055.Bravo M., Fortuni B., Mulvaney P., Hofkens J., Uji-i H., Rocha S., Hutchison J.A. Nanoparticle-mediated thermal Cancer therapies: Strategies to improve clinical translatability. J Control Release. 2024; 751–77. doi: 10.1016/j.jconrel.2024.06.055.Ryan A., Byrne C., Pusceddu C., Buy X., Tsoumakidou G., Filippiadis D. CIRSE Standards of Practice on Thermal Ablation of Bone Tumours. Cardiovasc Intervent Radiol. 2022; 45(5): 591–605. doi: 10.1007/s00270-022-03126-x.Ryan A., Byrne C., Pusceddu C., Buy X., Tsoumakidou G., Filippiadis D. CIRSE Standards of Practice on Thermal Ablation of Bone Tumours. Cardiovasc Intervent Radiol. 2022; 45(5): 591–605. doi: 10.1007/s00270-022-03126-x.Hannon G., Tansi F.L., Hilger I., Prina-Mello A. The effects of localized heat on the hallmarks of cancer. Adv Ther. 2021; 4(7): 2000267. doi: 10.1002/adtp.202000267.Hannon G., Tansi F.L., Hilger I., Prina-Mello A. The effects of localized heat on the hallmarks of cancer. Adv Ther. 2021; 4(7): 2000267. doi: 10.1002/adtp.202000267.Moreno-Loshuertos R., Marco-Brualla J., Meade P., SolerAgesta R., Enriquez J.A., Fernández-Silva P. How hot can mitochondria be? Incubation at temperatures above 43 °C induces the degradation of respiratory complexes and supercomplexes in intact cells and isolated mitochondria. Mitochondrion. 2023; 69: 83–94. doi: 10.1016/j.mito.2023.02.002.Moreno-Loshuertos R., Marco-Brualla J., Meade P., SolerAgesta R., Enriquez J.A., Fernández-Silva P. How hot can mitochondria be? Incubation at temperatures above 43 °C induces the degradation of respiratory complexes and supercomplexes in intact cells and isolated mitochondria. Mitochondrion. 2023; 69: 83–94. doi: 10.1016/j.mito.2023.02.002.Chakraborty S., Singh M., Pandita R.K., Singh V., Lo C.S.C., Leonard F., Horikoshi N., Moros E.G., Guha D., Hunt C.R., Chau E., Ahmed K.M., Sethi P., Charaka V., Godin B., Makhijani K., Scherthan H., Deck J., Hausmann M., Mushtaq A., Altaf M., Ramos K.S., Bhat K.M., Taneja N., Das C., Pandita T.K. Heat-induced SIRT1-mediated H4K16ac deacetylation impairs resection and SMARCAD1 recruitment to double strand breaks. iScience. 2022; 25(4): 104142. doi: 10.1016/j.isci.2022.104142.Chakraborty S., Singh M., Pandita R.K., Singh V., Lo C.S.C., Leonard F., Horikoshi N., Moros E.G., Guha D., Hunt C.R., Chau E., Ahmed K.M., Sethi P., Charaka V., Godin B., Makhijani K., Scherthan H., Deck J., Hausmann M., Mushtaq A., Altaf M., Ramos K.S., Bhat K.M., Taneja N., Das C., Pandita T.K. Heat-induced SIRT1-mediated H4K16ac deacetylation impairs resection and SMARCAD1 recruitment to double strand breaks. iScience. 2022; 25(4): 104142. doi: 10.1016/j.isci.2022.104142.Iba T., Helms J., Levi M., Levy J.H. Inflammation, coagulation, and cellular injury in heat-induced shock. Inflamm Res. 2023; 72(3): 463–73. doi: 10.1007/s00011-022-01687-8.Iba T., Helms J., Levi M., Levy J.H. Inflammation, coagulation, and cellular injury in heat-induced shock. Inflamm Res. 2023; 72(3): 463–73. doi: 10.1007/s00011-022-01687-8.Eltzschig H.K., Eckle T. Ischemia and reperfusion--from mechanism to translation. Nat Med. 2011; 17(11): 1391–401. doi: 10.1038/ nm.2507.Eltzschig H.K., Eckle T. Ischemia and reperfusion--from mechanism to translation. Nat Med. 2011; 17(11): 1391–401. doi: 10.1038/ nm.2507.Song X., Kim S.Y., Zhou Z., Lagasse E., Kwon Y.T., Lee Y.J. Hyperthermia enhances mapatumumab-induced apoptotic death through ubiquitin-mediated degradation of cellular FLIP(long) in human colon cancer cells. Cell Death Dis. 2013; 4(4): e577. doi: 10.1038/cddis.2013.104.Song X., Kim S.Y., Zhou Z., Lagasse E., Kwon Y.T., Lee Y.J. Hyperthermia enhances mapatumumab-induced apoptotic death through ubiquitin-mediated degradation of cellular FLIP(long) in human colon cancer cells. Cell Death Dis. 2013; 4(4): e577. doi: 10.1038/cddis.2013.104.Xiao F., Liu B., Zhu Q.X. c-Jun N-terminal kinase is required for thermotherapy-induced apoptosis in human gastric cancer cells. World J Gastroenterol. 2012; 18(48): 7348–56. doi: 10.3748/wjg.v18.i48.7348.Xiao F., Liu B., Zhu Q.X. c-Jun N-terminal kinase is required for thermotherapy-induced apoptosis in human gastric cancer cells. World J Gastroenterol. 2012; 18(48): 7348–56. doi: 10.3748/wjg.v18.i48.7348.Hou C.H., Lin F.L., Hou S.M., Liu J.F. Hyperthermia induces apoptosis through endoplasmic reticulum and reactive oxygen species in human osteosarcoma cells. Int J Mol Sci. 2014; 15(10): 17380–95. doi: 10.3390/ijms151017380.Hou C.H., Lin F.L., Hou S.M., Liu J.F. Hyperthermia induces apoptosis through endoplasmic reticulum and reactive oxygen species in human osteosarcoma cells. Int J Mol Sci. 2014; 15(10): 17380–95. doi: 10.3390/ijms151017380.Green D.R., Llambi F. Cell Death Signaling. Cold Spring Harb Perspect Biol. 2015; 7(12): a006080. doi: 10.1101/cshperspect.a006080.Green D.R., Llambi F. Cell Death Signaling. Cold Spring Harb Perspect Biol. 2015; 7(12): a006080. doi: 10.1101/cshperspect.a006080.Mohammed R.N., Khosravi M., Rahman H.S., Adili A., Kamali N., Soloshenkov P.P., Thangavelu L., Saeedi H., Shomali N., Tamjidifar R., Isazadeh A., Aslaminabad R., Akbari M. Correction: Anastasis: cell recovery mechanisms and potential role in cancer. Cell Commun Signal. 2022; 20(1): 91. doi: 10.1186/s12964-022-00914-3. Erratum for: Cell Commun Signal. 2022; 20(1): 81. doi: 10.1186/s12964-022-00880-w.Mohammed R.N., Khosravi M., Rahman H.S., Adili A., Kamali N., Soloshenkov P.P., Thangavelu L., Saeedi H., Shomali N., Tamjidifar R., Isazadeh A., Aslaminabad R., Akbari M. Correction: Anastasis: cell recovery mechanisms and potential role in cancer. Cell Commun Signal. 2022; 20(1): 91. doi: 10.1186/s12964-022-00914-3. Erratum for: Cell Commun Signal. 2022; 20(1): 81. doi: 10.1186/s12964-022-00880-w.Majtnerová P., Roušar T. An overview of apoptosis assays detecting DNA fragmentation. Mol Biol Rep. 2018; 45(5): 1469–78. doi: 10.1007/s11033-018-4258-9.Majtnerová P., Roušar T. An overview of apoptosis assays detecting DNA fragmentation. Mol Biol Rep. 2018; 45(5): 1469–78. doi: 10.1007/s11033-018-4258-9.Whiteside T.L. Apoptosis of immune cells in the tumor microenvironment and peripheral circulation of patients with cancer: implications for immunotherapy. Vaccine. 2002; 20s4: 46–51. doi: 10.1016/s0264-410x(02)00387-0.Whiteside T.L. Apoptosis of immune cells in the tumor microenvironment and peripheral circulation of patients with cancer: implications for immunotherapy. Vaccine. 2002; 20s4: 46–51. doi: 10.1016/s0264-410x(02)00387-0.

The authors declare that there are no conflicts of interest present.