oncotomskСибирский онкологический журналSiberian journal of oncology1814-48612312-3168Tomsk National Research Medical Сепtеr of the Russian Academy of Sciences10.21294/1814-4861-2025-24-5-72-80oncotomsk-3859Research ArticleОПЫТ РАБОТЫ ОНКОЛОГИЧЕСКИХ УЧРЕЖДЕНИЙONCOLOGY PRACTICEИнтраоперационное цитологическое исследование сторожевых лимфатических узлов при гинекологическом раке: диагностическая точность и ограниченияIntraoperative cytological assessment of sentinel lymph nodes in gynecologic cancer: diagnostic accuracy and limitationshttps://orcid.org/0000-0002-5510-1808ПанковаО. В.PankovaO. V.

Панкова Ольга Владимировна - доктор биологических наук, старший научный сотрудник отделения общей и молекулярной патологии, Научно-исследовательский институт онкологии

SPIN-код: 3355-7118

Researcher ID (WOS): C-8216-2012

Author ID (Scopus): 6603043604

634009, Томск, пер. Кооперативный, 5

Olga V. Pankova - DSc, Senior Researcher, Department of General and Molecular Pathology, Cancer Research Institute

Researcher ID (WOS): C-8216-2012

Author ID (Scopus): 6603043604

5, Kooperativny St., Tomsk, 634009

https://orcid.org/0000-0002-1195-4008ВторушинС. В.VtorushinS. V.

Вторушин Сергей Владимирович - доктор медицинских наук, профессор, заместитель директора по научной̆ работе и трансляционной медицине, руководитель отделения общей и молекулярной патологии, Научно-исследовательский институт онкологии

SPINкод: 2442-4720

Researcher ID (WOS): S-3789-2016

Author ID (Scopus): 26654562300

634009, Томск, пер. Кооперативный, 5; 634050, Томск, Московский тракт, 2

Sergey V. Vtorushin - MD, DSc, Professor, Deputy Director for Research and Translational Medicine, Head of Department of General and Molecular Pathology, Cancer Research Institute, TNRMC, Russian Academy of Sciences; Professor, Pathology Department, Siberian SMU, Ministry of Health of Russia 

Researcher ID (WOS): S-3789-2016

Author ID (Scopus): 26654562300

5, Kooperativny St., Tomsk, 634009; 2, Moskovsky trakt, Tomsk, 634050

https://orcid.org/0000-0003-3140-4764КлимоваМ. В.KlimovaM. V.

Климова Марина Викторовна - кандидат медицинских наук, врач клинической лабораторной диагностики отделения общей и молекулярной патологии, Научно-исследовательский институт онкологии.

634009, Томск, пер. Кооперативный, 5

Marina V. Klimova - MD, PhD, Clinical Laboratory Diagnostics, Department of General and Molecular Pathology, Cancer Research Institute.

5, Kooperativny St., Tomsk, 634009

https://orcid.org/0000-0001-8973-8439ПисьменныйД. С.PismennyD. S.

Письменный Дмитрий Сергеевич - кандидат медицинских наук, врач клинической лабораторной диагностики отделения общей и молекулярной патологии, Научно-исследовательский институт онкологии, Томский НИМЦ Российской академии наук; доцент кафедры патологической анатомии, ФГБОУ ВО «Сибирский ГМУ» МР

SPIN-код: 7441-0790

Author ID (Scopus): 57218625147

634009, Томск, пер. Кооперативный, 5; 634050, Томск, Московский тракт, 2

Dmitry S. Pismenny - MD, PhD, Clinical Laboratory Diagnostics, Department of General and Molecular Pathology, Cancer Research Institute, TNRMC, Russian Academy of Sciences; Associate Professor, Department of Pathological Anatomy, Siberian SMU, Ministry of Health of Russia

Author ID (Scopus): 57218625147

5, Kooperativny St., Tomsk, 634009; 2, Moskovsky trakt, Tomsk, 634050

pismenniy.dmitry@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0001-6628-2918ОчировМ. О.OchirovM. O.

Очиров Максим Олегович - кандидат медицинских наук, научный сотрудник, Научно-исследовательский институт онкологии

SPIN-код: 5901-2291

Researcher ID (WOS): K-1722-2017

Author ID (Scopus): 57204634789.

634009, Томск, пер. Кооперативный, 5

Maksim O. Ochirov - MD, PhD, Researcher, Cancer Research Institute, Tomsk National Research Medical Center, Russian Academy of Sciences

Researcher ID (WOS): K-1722-2017

Author ID (Scopus): 57204634789

5, Kooperativny St., Tomsk, 634009

https://orcid.org/0000-0002-6854-8940КоломиецЛ. А.KolomietsL. A.

Коломиец Лариса Александровна - доктор медицинских наук, профессор, руководитель отделения онкогинекологии, Научно-исследовательский институт онкологии, Томский НИМЦ Российской академии наук; профессор кафедры онкологии, ФГБОУ ВО «Сибирский ГМУ» МР

SPIN-код: 6316-1146

Researcher ID (WOS): C-8573-2012

Author ID (Scopus): 7004921120

634009, Томск, пер. Кооперативный, 5; 634050, Томск, Московский тракт, 2

Larisa A. Kolomiets - MD, DSc, Professor, Head of Gynecological Oncology Department, Cancer Research Institute, TNRMC, Russian Academy of Sciences; Professor, Department of Oncology, Siberian SMU, Ministry of Health of Russia

Researcher ID (WOS): C-8573-2012

Author ID (Scopus): 7004921120

5, Kooperativny St., Tomsk, 634009; 2, Moskovsky trakt, Tomsk, 634050

https://orcid.org/0000-0002-7633-9620ПерельмутерВ. М.PerelmuterV. M.

Перельмутер Владимир Михайлович - доктор медицинских наук, профессор, главный научный сотрудник отделения общей и молекулярной патологии, Научно-исследовательский институт онкологии

SPIN-код: 6252-5319

Researcher ID (WOS): C-8227-2012

Author ID (Scopus): 8091317300

634009, Томск, пер. Кооперативный, 5

Vladimir M. Perelmuter - MD, DSc, Professor, Chief Researcher, Department of General and Molecular Pathology, Cancer Research Institute

Researcher ID (WOS): C-8227-2012

Author ID (Scopus): 8091317300

5, Kooperativny St., Tomsk, 634009

Научно-исследовательский институт онкологии, Томский национальный исследовательский медицинский центр Российской академии наукРоссияCancer Research Institute, Tomsk National Research Medical Center, Russian Academy of SciencesRussian FederationНаучно-исследовательский институт онкологии, Томский национальный исследовательский медицинский центр Российской академии наук; ФГБОУ ВО «Сибирский государственный медицинский университет» Минздрава РоссииРоссияCancer Research Institute, Tomsk National Research Medical Center, Russian Academy of Sciences; Siberian State Medical University, Ministry of Health of RussiaRussian Federation2025201120252457280Copyright © Панкова О.В., Вторушин С.В., Климова М.В., Письменный Д.С., Очиров М.О., Коломиец Л.А., Перельмутер В.М., 20252025Панкова О.В., Вторушин С.В., Климова М.В., Письменный Д.С., Очиров М.О., Коломиец Л.А., Перельмутер В.М.Pankova O.V., Vtorushin S.V., Klimova M.V., Pismenny D.S., Ochirov M.O., Kolomiets L.A., Perelmuter V.M.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://www.siboncoj.ru/jour/article/view/3859Введение

Введение. Интраоперационная оценка состояния сторожевых лимфатических узлов у пациенток с гинекологическим раком играет ключевую роль в стадировании и определении объема хирургического вмешательства. Цитологический метод как альтернатива замороженным срезам представляет интерес с точки зрения доступности и оперативности.

Цель исследования – оценить чувствительность, специфичность и диагностическую точность интраоперационного цитологического исследования сторожевых лимфатических узлов (СЛУ) у пациенток с ранними стадиями рака эндометрия и шейки матки.

Материал и методы

Материал и методы. В исследование включены 172 пациентки с I клинической стадией рака эндометрия (n=120) и шейки матки (n=52), прооперированные в условиях онкогинекологического отделения НИИ онкологии Томского НИМЦ. Всем пациенткам во время операции выполнялось интраоперационное цитологическое исследование мазков-отпечатков с поверхности СЛУ. Результаты сравнивались с данными последующего стандартного гистологического и иммуногистохимического анализа.

Результаты

Результаты. У пациенток с раком эндометрия чувствительность и специфичность интраоперационного цитологического метода составили 93,4 и 99,1 % соответственно. При раке шейки матки – 50 и 98 %. Общая диагностическая точность интраоперационного цитологического метода в исследуемой когорте составила 88 %. Основными причинами ложноотрицательных и ложноположительных результатов явились микрометастазы, эндосальпингоз и гистиоцитарная инфильтрация синусов лимфатических узлов.

Выводы

Выводы. Интраоперационное цитологическое исследование СЛУ – простой, быстрый и высокоспецифичный метод диагностики макрометастазов при гинекологическом раке. Несмотря на ограниченную чувствительность в выявлении микрометастатического поражения, метод может использоваться для принятия интраоперационных решений, особенно в условиях ограниченных ресурсов.

Background

Background. Intraoperative assessment of sentinel lymph nodes (SLNs) in patients with gynecological malignancies plays a key role in staging the disease and determining the extent of surgery. Cytological examination, is a valuable alternative to frozen section analysis due to its accessibility, efficiency, and minimal tissue requirements.

Objective

Objective: to evaluate the sensitivity, specificity, and diagnostic accuracy of intraoperative cytological examination of SLNs in patients with early-stage endometrial and cervical cancers.

Material and Methods

Material and Methods. The study included 172 patients with clinically stage I endometrial (n=120) and cervical (n=52) cancer, who underwent surgery at the Department of Gynecological Oncology of the Cancer Research Institute, Tomsk National Research Medical Center. All patients underwent intraoperative cytological examination of imprint smears taken from the cut surface of SLNs. The results were compared with subsequent standard histological and immunohistochemical analyses.

Results

Results. In patients with endometrial cancer, the sensitivity and specificity of the cytological method were 93.4 % and 99.1 %, respectively. For cervical cancer, sensitivity was 50 % and specificity was 98 %. The overall diagnostic accuracy of intraoperative cytology in the cohort was 88 %. The main causes of false-negative and false-positive results were micrometastases, endosalpingiosis, and sinus histiocytic infiltration of lymph nodes.

Conclusion

Conclusion. Intraoperative cytological evaluation of SLNs is a simple, rapid, and highly specific method for detecting macrometastases in gynecological cancers. Despite its limited sensitivity in detecting micrometastases, the method may be effectively used for intraoperative decision-making, particularly in resource-limited settings.

интраоперационное цитологическое исследованиесторожевой лимфатический узелрак эндометриярак шейки маткидиагностическая точностьintraoperative cytological examinationsentinel lymph nodeendometrial cancercervical cancerdiagnostic accuracyReferencesPetropoulou T., Kapoula A., Mastoraki A., Politi A., SpanidouKarvouni E., Psychogios I., Vassiliou I., Arkadopoulos N. Imprint cytology versus frozen section analysis for intraoperative assessment of sentinel lymph node in breast cancer. Breast Cancer (Dove Med Press). 2017; 9: 325–30. doi: 10.2147/BCTT.S130987.Petropoulou T., Kapoula A., Mastoraki A., Politi A., SpanidouKarvouni E., Psychogios I., Vassiliou I., Arkadopoulos N. Imprint cytology versus frozen section analysis for intraoperative assessment of sentinel lymph node in breast cancer. Breast Cancer (Dove Med Press). 2017; 9: 325–30. doi: 10.2147/BCTT.S130987.Gao Y., Monaco S.E., Katz R.L., Zhang Y.H. Introduction of the WHO reporting system for lymph node cytopathology. J Clin Transl Pathol. 2024; 4(1): 36–43. doi: 10.14218/JCTP.2023.00044.Gao Y., Monaco S.E., Katz R.L., Zhang Y.H. Introduction of the WHO reporting system for lymph node cytopathology. J Clin Transl Pathol. 2024; 4(1): 36–43. doi: 10.14218/JCTP.2023.00044.Hashmi A.A., Naz S., Ahmed O., Yaqeen S.R., Afzal A., Asghar I.A., Irfan M., Faridi N. Diagnostic accuracy of intraoperative touch imprint cytology for the diagnosis of axillary sentinel lymph node metastasis of breast cancer: comparison with intraoperative frozen section evaluation. Cureus. 2021; 13(1): e12960. doi: 10.7759/cureus.12960.Hashmi A.A., Naz S., Ahmed O., Yaqeen S.R., Afzal A., Asghar I.A., Irfan M., Faridi N. Diagnostic accuracy of intraoperative touch imprint cytology for the diagnosis of axillary sentinel lymph node metastasis of breast cancer: comparison with intraoperative frozen section evaluation. Cureus. 2021; 13(1): e12960. doi: 10.7759/cureus.12960.Abe M., Yamada T., Nakano A. Prospective comparison of intraoperative touch imprint cytology and frozen section histology on axillary sentinel lymph nodes in early breast cancer patients. Acta Cytol. 2020; 64: 492–97. doi: 10.1159/000508016.Abe M., Yamada T., Nakano A. Prospective comparison of intraoperative touch imprint cytology and frozen section histology on axillary sentinel lymph nodes in early breast cancer patients. Acta Cytol. 2020; 64: 492–97. doi: 10.1159/000508016.Guo Y., Sun L., Chen X., Wen Q., Shao Z., Tang X., Shi X., Wang J., Zhang .Y, Zhu T. A multicenter noninferior randomized controlled study of sentinel lymph node biopsy alone versus sentinel lymph node biopsy plus lymphadenectomy for patients with stage I endometrial cancer, INSEC trial concept. BMC Cancer. 2023; 23(1): 1184. doi: 10.1186/s12885-023 -11226-1.Guo Y., Sun L., Chen X., Wen Q., Shao Z., Tang X., Shi X., Wang J., Zhang .Y, Zhu T. A multicenter noninferior randomized controlled study of sentinel lymph node biopsy alone versus sentinel lymph node biopsy plus lymphadenectomy for patients with stage I endometrial cancer, INSEC trial concept. BMC Cancer. 2023; 23(1): 1184. doi: 10.1186/s12885-023 -11226-1.Clarke D., Leung E., Chachlani N., Rowlands D., Simon J., Hero I., England D. Intraoperative assessment of sentinel node using imprint cytology. World J Surg. 2010; 34(1): 55–61. doi: 10.1007/s00268-0090301-2.Clarke D., Leung E., Chachlani N., Rowlands D., Simon J., Hero I., England D. Intraoperative assessment of sentinel node using imprint cytology. World J Surg. 2010; 34(1): 55–61. doi: 10.1007/s00268-0090301-2.Abad-Licham M., Astigueta J., De Las Casas L., Gonzales-Saravia J., Ortiz C., Vásquez O., Bardales R.H. Intraoperative cytology when cryostat is not available. A 7‐year experience in a Peruvian cancer center. Diagn Cytopathol. 2023; 51(2): 45–53. doi: 10.1002/dc.25062.Abad-Licham M., Astigueta J., De Las Casas L., Gonzales-Saravia J., Ortiz C., Vásquez O., Bardales R.H. Intraoperative cytology when cryostat is not available. A 7‐year experience in a Peruvian cancer center. Diagn Cytopathol. 2023; 51(2): 45–53. doi: 10.1002/dc.25062.Layfield D., Agrawal A., Roche H., Cutress R. Intraoperative assessment of sentinel lymph nodes in breast cancer. Br J Surg. 2011; 98(1): 4–17. doi: 10.1002/bjs.7229.Layfield D., Agrawal A., Roche H., Cutress R. Intraoperative assessment of sentinel lymph nodes in breast cancer. Br J Surg. 2011; 98(1): 4–17. doi: 10.1002/bjs.7229.Ahuja S., Yadav P., Fattahi-Darghlou M., Zaheer S. Comparison of Intraoperative Imprint Cytology versus Frozen Section for Sentinel Lymph Node Evaluation in Breast Cancer. A study along with Systematic Review and Meta-analysis of literature. Asian Pac J Cancer Prev. 2024; 25(4): 1113–19. doi: 10.31557/APJCP.2024.25.4.1113.Ahuja S., Yadav P., Fattahi-Darghlou M., Zaheer S. Comparison of Intraoperative Imprint Cytology versus Frozen Section for Sentinel Lymph Node Evaluation in Breast Cancer. A study along with Systematic Review and Meta-analysis of literature. Asian Pac J Cancer Prev. 2024; 25(4): 1113–19. doi: 10.31557/APJCP.2024.25.4.1113.Волченко Н.Н., Борисова О.В., Мельникова В.Ю., Ермолаева А.Г., Глухова Ю.К. Срочное интраоперационное цитологическое исследование сторожевых лимфатических узлов при раннем раке молочной железы. Онкология. Журнал им. П.А. Герцена. 2019; 8(3): 169–74. doi: 10.17116/onkolog20198031169. EDN: NZWTCX.Volchenko N.N., Borisova O.V., Melnikova V.Yu., Ermolaeva A.G., Glukhova Yu.K. Urgent intraoperative cytological examination of sentinel lymph nodes in early breast cancer. Oncology. Journal named after P.A. Hertzen. 2019; 8(3): 169–74. (in Russian). doi: 10.17116/onkolog20198031169. EDN: NZWTCX.Старкова М.В., Зикиряходжаев А.Д., Грушина Т.И., Славнова Е.Н., Глухова Ю.К., Суркова В.С., Леонтьев А.В. Срочное цитологическое исследование при диагностике сторожевого лимфатического узла у больных раком молочной железы. Новости клинической цитологии. 2019; 23(3): 15–21. doi: 10.24411/1562-4943-2019-10302. EDN: TUNDYB.Starkova M.V., Zikiryakhodzhaev A.D., Grushina T.I., Slavnova E.N., Glukhova Yu.K., Surkova V.S., Leontiev A.V. Urgent cytological examination in sentinel lymph node diagnostics in breast cancer patients. News of Clinical Cytology. 2019; 23(3): 15–21. (in Russian). doi: 10.24411/1562-4943-2019-10302. EDN: TUNDYB.Tew K., Irwig L., Matthews A., Crowe P., Macaskill P. Metaanalysis of sentinel node imprint cytology in breast cancer. Br J Surg. 2005; 92(9): 1068–80. doi: 10.1002/bjs.5139.Tew K., Irwig L., Matthews A., Crowe P., Macaskill P. Metaanalysis of sentinel node imprint cytology in breast cancer. Br J Surg. 2005; 92(9): 1068–80. doi: 10.1002/bjs.5139.Yang Q.Q., Hu Y.G., Hu C.H., Han Y.T., Shen H.Y. The diagnostic accuracy of touch imprint cytology for sentinel lymph node metastases of breast cancer: an up-to-date meta-analysis of 4,073 patients. Open Med (Wars). 2023; 18(1): 20230827. doi: 10.1515/med-2023-0827.Yang Q.Q., Hu Y.G., Hu C.H., Han Y.T., Shen H.Y. The diagnostic accuracy of touch imprint cytology for sentinel lymph node metastases of breast cancer: an up-to-date meta-analysis of 4,073 patients. Open Med (Wars). 2023; 18(1): 20230827. doi: 10.1515/med-2023-0827.Touhami O., Trinh X.B., Gregoire J., Sebastianelli A., Renaud M.C., Grondin K., Plante M. Predictors of non-sentinel lymph node (non-SLN) metastasis in patients with sentinel lymph node (SLN) metastasis in endometrial cancer. Gynecol Oncol. 2015; 138(1): 41–45. doi: 10.1016/j.ygyno.2015.04.008.Touhami O., Trinh X.B., Gregoire J., Sebastianelli A., Renaud M.C., Grondin K., Plante M. Predictors of non-sentinel lymph node (non-SLN) metastasis in patients with sentinel lymph node (SLN) metastasis in endometrial cancer. Gynecol Oncol. 2015; 138(1): 41–45. doi: 10.1016/j.ygyno.2015.04.008.Rossi E.C., Kowalski L.D., Scalici J., Cantrell L., Schuler K., Hanna R.K., Method M., Ade M., Ivanova A., Boggess J.F. A comparison of sentinel lymph node biopsy to lymphadenectomy for endometrial cancer staging (FIRES trial): a multicentre, prospective, cohort study. Lancet Oncol. 2017; 18(3): 384–92. doi: 10.1016/S1470-2045(17)30068-2.Rossi E.C., Kowalski L.D., Scalici J., Cantrell L., Schuler K., Hanna R.K., Method M., Ade M., Ivanova A., Boggess J.F. A comparison of sentinel lymph node biopsy to lymphadenectomy for endometrial cancer staging (FIRES trial): a multicentre, prospective, cohort study. Lancet Oncol. 2017; 18(3): 384–92. doi: 10.1016/S1470-2045(17)30068-2.Chong Y., Park G., Cha H.J., Kim H.J., Kang C.S., Abdul-Ghafar J., Lee S.S. A stepwise approach to fine needle aspiration cytology of lymph nodes. J Pathol Transl Med. 2023; 57(4): 196–207. doi: 10.4132/jptm.2023.06.12.Chong Y., Park G., Cha H.J., Kim H.J., Kang C.S., Abdul-Ghafar J., Lee S.S. A stepwise approach to fine needle aspiration cytology of lymph nodes. J Pathol Transl Med. 2023; 57(4): 196–207. doi: 10.4132/jptm.2023.06.12.Cui Q., Dai L., Li J., Xue J. Accuracy of CEUS-guided sentinel lymph node biopsy in early-stage breast cancer: a study review and metaanalysis. World J Surg Oncol. 2020; 18(1): 112. doi: 10.1186/s12957020-01890-z.Cui Q., Dai L., Li J., Xue J. Accuracy of CEUS-guided sentinel lymph node biopsy in early-stage breast cancer: a study review and metaanalysis. World J Surg Oncol. 2020; 18(1): 112. doi: 10.1186/s12957020-01890-z.

The authors declare that there are no conflicts of interest present.