Монотерапия ниволумабом у больных метастатическим колоректальным раком: современные подходы к оценке ответа опухоли
https://doi.org/10.21294/1814-4861-2022-21-5-135-141
Аннотация
Цель исследования ‒ систематический анализ данных современной литературы об эффективности применения ниволумаба в монорежиме у больных метастатическим колоректальным раком (мКРР). Материал и методы. В обзор включены данные клинических исследований за период с 2012 по 2022 г., оценивающих эффективность лечения ниволумабом у больных мКРР. Рассмотрены текущие подходы к оценке опухолевого ответа, включая характер иммунного ответа и критерии ответа. Результаты. Анализ литературы показал, что применение ниволумаба при мКРР имеет значимые клинические преимущества. Продемонстрировано, что монотерапия ниволумабом улучшает показатели выживаемости у пациентов с высокой микросателлитной нестабильностью (MSI) или нарушением механизма репарации неспаренных оснований ДНК (dMMR), которые прогрессировали на фоне стандартной химиотерапии. Многочисленные клинические исследования указывают на развитие атипичных реакций ответа на ниволумаб. Традиционные критерии ответа, такие как RECIST, не всегда адекватно оценивают терапевтическую эффективность ниволумаба у пациентов с мКРР. Заключение. Для повышения эффективности лечения мКРР необходима разработка стандартизированных подходов, основанных на предложенных специфических критериях ответа на иммунотерапию, включая иммунологический Recist, иммунный Recist и иммуномодифицированный RECIST.
Об авторах
Н. Н. БабышкинаРоссия
Бабышкина Наталия Николаевна, доктор медицинских наук, старший научный сотрудник лаборатории молекулярной онкологии и иммунологии; доцент кафедры биохимии и молекулярной биологии с курсом клинической лабораторной диагностики
SPIN-код: 2738-9275. Author ID (Scopus): 26641099700. Researcher ID (WOS): A-7526-2012
Россия, г. Томск, 634009, пер. Кооперативный, 5
Россия, г. Томск, 634050, Московский тракт, 22
Т. А. Дронова
Россия
Дронова Татьяна Анатольевна, младший научный сотрудник лаборатории молекулярной онкологии и иммунологии
SPIN-код: 3516-2517. Author ID (Scopus): 6602971247. Researcher ID (WOS): R-5952-2016
Россия, г. Томск, 634009, пер. Кооперативный, 5
П. А. Гервас
Россия
Гервас Полина Анатольевна, кандидат медицинских наук, научный сотрудник лаборатории молекулярной онкологии и иммунологии
SPIN-код: 2934-7970. Author ID (Scopus): 13613767400. Researcher ID (WOS): C-5846-2012
Россия, г. Томск, 634009, пер. Кооперативный, 5
Н. О. Попова
Россия
Попова Наталия Олеговна, кандидат медицинских наук, старший научный сотрудник отделения химиотерапии
SPIN-код: 7672-1029. Author ID (Scopus): 7201879486. Researcher ID (WOS): I-9417-2017
Россия, г. Томск, 634009, пер. Кооперативный, 5
А. Ю. Добродеев
Россия
Добродеев Алексей Юрьевич, доктор медицинских наук, ведущий научный сотрудник отделения абдоминальной онкологии
SPIN-код: 5510-4043. Author ID (Scopus): 24832974200. Researcher ID (WOS): B-5644-2017
Россия, г. Томск, 634009, пер. Кооперативный, 5
Д. Н. Костромицкий
Россия
Костромицкий Дмитрий Николаевич, кандидат медицинских наук, научный сотрудник отделения абдоминальной онкологии
SPIN-код: 9466-6641
Россия, г. Томск, 634009, пер. Кооперативный, 5
С. Г. Афанасьев
Россия
Афанасьев Сергей Геннадьевич, доктор медицинских наук, профессор, заведующий отделением абдоминальной онкологии
SPIN-код: 9206-3037. Researcher ID (WOS): D-2084-2012. Author ID (Scopus): 7005336732
Россия, г. Томск, 634009, пер. Кооперативный, 5
В. Е. Гольдберг
Россия
Гольдберг Виктор Евгеньевич, доктор медицинских наук, профессор, заведующий отделением химиотерапии
SPIN-код: 7587-0560. Author ID (Scopus): 7005773126. Researcher ID (WOS): C-8911-2012
Россия, г. Томск, 634009, пер. Кооперативный, 5
Н. В. Чердынцева
Россия
Чердынцева Надежда Викторовна, доктор биологических наук, профессор, член-корр. РАН, заведующая лабораторией молекулярной онкологии и иммунологии
SPIN-код: 5344-0990. Author ID (Scopus): 6603911744.
Researcher ID (WOS): C-7943-2012
Россия, г. Томск, 634009, пер. Кооперативный, 5
Список литературы
1. Sung H., Ferlay J., Siegel R.L., Laversanne M., Soerjomataram I., Jemal A., Bray F. Global Cancer Statistics 2020: GLOBOCAN estimates of incidence and mortality worldwide for 36 cancers in 185 countries. CA Cancer J Clin. 2021; 71(3): 209–49. doi: 10.3322/caac.21660.
2. Злокачественные новообразования в России в 2020 году (заболеваемость и смертность). Под ред. А.Д. Каприна, В.В. Старинского, А.О. Шахзадовой. М., 2021. 252 с.
3. Aparicio J., Esposito F., Serrano S., Falco E., Escudero P., RuizCasado A., Manzano H. Fernandez-Montes A. Metastatic colorectal cancer. First line therapy for unresectable disease. J Clin Med. 2020; 9(12): 3889. doi: 10.3390/jcm9123889.
4. Одинцова И.Н., Черемисина О.В., Писарева Л.Ф., Спивакова И.О., Вусик М.В. Эпидемиология колоректального рака в Томской области. Сибирский онкологический журнал. 2017; 16(4): 89–95. doi: 10.21294/1814-4861-2017-16-4-89-95.
5. Benson A.B., Venook A.P., Al-Hawary M.M., Arain M.A., Chen Y.J., Ciombor K.K., Cohen S., Cooper H.S., Deming D., Farkas L., GarridoLaguna I., Grem J.L., Gunn A., Hecht J.R., Hoffe S., Hubbard J., Hunt S., Johung K.L., Kirilcuk N., Krishnamurthi S., Messersmith W.A., Meyerhardt J., Miller E.D., Mulcahy M.F., Nurkin S., Overman M.J., Parikh A., Patel H., Pedersen K., Saltz L., Schneider C., Shibata D., Skibber J.M., Sofocleous C.T., Stoffel E.M., Stotsky-Himelfarb E., Willett C.G., Gregory K.M., Gurski L.A. Colon cancer, version 2.2021, NCCN clinical practice guidelines in oncology. J Natl Compr Canc Netw. 2002; 19(3): 329–59. doi: 10.6004/jnccn.2021.0012.
6. Van Cutsem E., Cervantes A., Adam R., Sobrero A., Van Krieken J.H., Aderka D., Aranda Aguilar E., Bardelli A., Benson A., Bodoky G., Ciardiello F., D'Hoore A., Diaz-Rubio E., Douillard J.Y., Ducreux M., Falcone A., Grothey A., Gruenberger T., Haustermans K., Heinemann V., Hoff P., Kohne C.H., Labianca R., Laurent-Puig P., Ma B., Maughan T., Muro K., Normanno N., Osterlund P., Oyen W.J., Papamichael D., Pentheroudakis G., Pfeiffer P., Price T.J., Punt C., Ricke J., Roth A., Salazar R., Scheithauer W., Schmoll H.J., Tabernero J., Taieb J., Tejpar S., Wasan H., Yoshino T., Zaanan A., Arnold D. ESMO consensus guidelines for the management of patients with metastatic colorectal cancer. Ann Oncol. 2016; 27(8): 1386–1422. doi: 10.1093/annonc/mdw235.
7. Злокачественные новообразования ободочной кишки и ректосигмоидного отдела. МКБ 10: C18, C19. 2020.
8. Topalian S.L., Sznol M., McDermott D.F., Kluger H.M., Carvajal R.D., Sharfman W.H., Brahmer J.R., Lawrence D.P., Atkins M.B., Powderly J.D., Leming P.D., Lipson E.J., Puzanov I., Smith D.C., Taube J.M., Wigginton J.M., Kollia G.D., Gupta A., Pardoll D.M., Sosman J.A., Hodi F.S. Survival, durable tumor remission, and long-term safety in patients with advanced melanoma receiving nivolumab. J Clin Oncol. 2014; 32(10): 1020–30. doi: 10.1200/JCO.2013.53.0105.
9. Motzer R.J., Escudier B., McDermott D.F., George S., Hammers H.J., Srinivas S., Tykodi S.S., Sosman J.A., Procopio G., Plimack E.R., Castellano D., Choueiri T.K., Gurney H., Donskov F., Bono P., Wagstaff J., Gauler T.C., Ueda T., Tomita Y., Schutz F.A., Kollmannsberger C., Larkin J., Ravaud A., Simon J.S., Xu L.A., Waxman I.M., Sharma P. Nivolumab versus everolimus in advanced renal-cell carcinoma. N Engl J Med. 2015; 373(19): 1803–13. doi: 10.1056/NEJMoa1510665.
10. Bristol-Myers Squibb (2014) Phase 2 objective response rate and survival data for Opdivo (nivolumab) in heavily pre-treated advanced squamous cell non-small cell lung cancer. To be presented at the 2014 Chicago multidisciplinary symposium on thoracic oncology [Internet]. Bristol-Myers Squibb Company; 2014. URL: https://news.bms.com/news/details/2014/Phase-2-Objective-Response-Rate-and-Survival-Data-forOpdivo-nivolumab-in-Heavily-Pre-treated-Advanced-Squamous-CellNon-Small-Cell-Lung-Cancer-to-be-Presented-at-the-2014-ChicagoMultidisciplinary-Symposium-on-Thoracic-Oncology/default.aspx. [cited 2022 June 25].
11. Overman M.J., McDermott R., Leach J.L., Lonardi S., Lenz H.J., Morse M.A., Desai J., Hill A., Axelson M., Moss R.A., Goldberg M.V., Cao Z.A., Ledeine J.M., Maglinte G.A., Kopetz S., Andre T. Nivolumab in patients with metastatic DNA mismatch repair-deficient or microsatellite instability-high colorectal cancer (CheckMate 142): an open-label, multicentre, phase 2 study. Lancet Oncol. 2017; 18(9): 1182–91. doi: 10.1016/S1470-2045(17)30422-9.
12. Morris V.K., Salem M.E., Nimeiri H., Iqbal S., Singh P., Ciombor K., Polite B., Deming D., Chan E., Wade J.L., Xiao L., Bekaii-Saab T., Vence L., Blando J., Mahvash A., Foo W.C., Ohaji C., Pasia M., Bland G., Ohinata A., Rogers J., Mehdizadeh A., Banks K., Lanman R., Wolff R.A., Streicher H., Allison J., Sharma P., Eng C. Nivolumab for previously treated unresectable metastatic anal cancer (NCI9673): a multicentre, single-arm, phase 2 study. Lancet Oncol. 2017; 18(4): 446–53. doi: 10.1016/S1470-2045-(17)30104-3.
13. Yamamoto N., Nokihara H., Yamada Y., Shibata T., Tamura Y., Seki Y., Honda K., Tanabe Y., Wakui H., Tamura T. Phase I study of Nivolumab, an anti-PD-1 antibody, in patients with malignant solid tumors. Invest New Drugs. 2017; 35(2): 207–16. doi: 10.1007/s10637-016-0411-2.
14. Brahmer J.R., Drake C.G., Wollner I., Powderly J.D., Picus J., Sharfman W.H., Stankevich E., Pons A., Salay T.M., McMiller T.L., Gilson M.M., Wang C., Selby M., Taube J.M., Anders R., Chen L., Korman A.J., Pardoll D.M., Lowy I., Topalian S.L. Phase I study of single-agent antiprogrammed death-1 (MDX-1106) in refractory solid tumors: safety, clinical activity, pharmacodynamics, and immunologic correlates. J Clin Oncol. 2010; 28(19): 3167–75. doi: 10.1200/JCO.2009.26.7609.
15. Iwai Y., Ishida M., Tanaka Y., Okazaki T., Honjo T., Minato N. Involvement of PD-L1 on tumor cells in the escape from host immune system and tumor immunotherapy by PD-L1 blockade. Proc Natl Acad Sci USA. 2002; 99(19): 12293–7. doi: 10.1073/pnas.192461099.
16. FDA grants nivolumab accelerated approval for MSI-H or dMMR colorectal cancer [Internet]. U.S. Food and Drug Administration; 2017. URL: https://www.fda.gov/Drugs/InformationOnDrugs/ApprovedDrugs/ucm569366.htm. [cited 2022 Jun 29].
17. Brahmer J.R., Tykodi S.S., Chow L.Q., Hwu W.J., Topalian S.L., Hwu P., Drake C.G., Camacho L.H., Kauh J., Odunsi K., Pitot H.C., Hamid O., Bhatia S., Martins R., Eaton K., Chen S., Salay T.M., Alaparthy S., Grosso J.F., Korman A.J., Parker S.M., Agrawal S., Goldberg S.M., Pardoll D.M., Gupta A., Wigginton J.M. Safety and activity of anti-PD-L1 antibody in patients with advanced cancer. N Engl J Med. 2012; 366(26): 2455–65. doi: 10.1056/NEJMoa1200694.
18. Mollica V., Di Nunno V., Corcioni B., Fiorentino M., Nobili E., Schiavina R., Golfieri R., Brunocilla E., Ardizzoni A., Massari F. A case of complete response to nivolumab after long-term progression-free survival with tyrosine kinase inhibitor. Anticancer Drugs. 2018; 29(9): 911–3. doi: 10.1097/CAD.0000000000000663.
19. Namikawa T., Ishida N., Tsuda S., Fujisawa K., Munekage E., Iwabu J., Munekage M., Uemura S., Tsujii S., Maeda H., Kitagawa H., Kobayashi M., Hanazaki K. Successful treatment of liver metastases arising from early gastric cancer achieved clinical complete response by nivolumab. Surg Case Rep. 2018; 4(1): 71. doi: 10.1186/s40792-018-0479-3.
20. Borcoman E., Kanjanapan Y., Champiat S., Kato S., Servois V., Kurzrock R., Goel S., Bedard P., Tourneau C.Le. Novel patterns of response under immunotherapy. Ann Oncol. 2019; 30(3): 385–96. doi: 10.1093/annonc/mdz003.
21. Tazdait M., Mezquita L., Lahmar J., Ferrara R., Bidault F., Ammari S., Balleyguier C., Planchard D., Gazzah A., Soria G.C., Marabelle A., Besse B., Caramella C. Patterns of responses in metastatic NSCLC during PD-1 or PDL-1 inhibitor therapy: comparison of RECIST 1.1, irRECIST and iRECIST criteria. Eur J Cancer. 2018; 88: 38–47. doi: 10.1016/j.ejca.2017.10.017.
22. Lipson E.J., Sharfman W.H., Drake C.G., Wollner I., Taube J.M., Anders R.A., Xu H., Yao S., Pons A., Chen L., Pardoll D.M., Brahmer J.R., Topalian S.L. Durable cancer regression off-treatment and effective reinduction therapy with an anti-PD-1 antibody. Clin Cancer Res. 2013; 19(2): 462–8. doi: 10.1158/1078-0432.CCR-12-2625.
23. Ruiz-Banobre J., Anido U., Abdulkader I., Antunez-Lopez J., LopezLopez R., Garcia-Gonzalez J. Long-term response to nivolumab and acute renal failure in a patient with metastatic papillary renal cell carcinoma and a PD-L1 tumor expression increased with sunitinib therapy: a case report. Front Oncol. 2016; 6: 250. doi: 10.3389/fonc.2016.00250.
24. Locati L.D., Serafini M.S., Carenzo A., Canevari S., Perrone F., Orlandi E., Delbue S., Cavalieri S., Berzeri G., Pichiecchio A., Licitra L.F., Marchioni E., De Cecco L. Complete response to nivolumab in recurrent/metastatic HPV-positive head and neck squamous cell carcinoma patient after progressive multifocal leukoencephalopathy: a case report. Front Oncol. 2022; 11: 799453. doi: 10.3389/fonc.2021.799453.
25. Oprea A., Benas A., Havasi A., Gorzo A. Long term administration of nivolumab for metastatic melanoma: a case report. Cureus. 2022; 14(6). doi: 10.7759/cureus.26359.
26. Wolchok J.D., Hamid O., Ribas A., Robert C., Kefford R., Hwu W-J. Weber J.S., Joshua A.M., Gangadhar T.C., Dronca R.S., Daud A., Patnaik A., Joseph R.W., Zarour M.H., Li N.X., Xue D., Ebbinghaus S., Kang S.P., Perrone A.M., Hodi F.S. A typical patterns of response in patients (pts) with metastatic melanoma treated with pembrolizumab (MK-3475) in KEYNOTE-001. J Clin Oncol. 2015; 33(15): 3000. doi: 10.1200/jco.2015.33.15_suppl.3000.
27. Ferris R.L., Blumenschein G.Jr., Fayette J., Guigay J., Colevas A.D., Licitra L., Harrington K., Kasper S., Vokes E.E., Even C., Worden F., Saba N.F., Iglesias Docampo L.C., Haddad R., Rordorf T., Kiyota N., Tahara M., Monga M., Lynch M., Geese W.J., Kopit J., Shaw J.W., Gillison M.L. Nivolumab for recurrent squamous-cell carcinoma of the head and neck. N Engl J Med. 2016; 375(19): 1856–67. doi: 10.1056/NEJMoa1602252.
28. Parseghian C.M., Patnana M., Bhosale P., Hess K.R., Shih Y.T., Kim B., Kopetz S., Overman M.J., Varadhachary G.R., Javle M., Naing A., Piha-Paul S., Hong D., Le H., Subbiah V., Pant S. Evaluating for pseudoprogression in colorectal and pancreatic tumors treated with immunotherapy. J Immunother. 2018; 41(6): 284–91. doi: 10.1097/CJI.0000000000000222.
29. Chae Y.K., Wang S., Nimeiri H., Kalyan A., Giles F.J. Pseudoprogression in microsatellite instability-high colorectal cancer during treatment with combination T cell mediated immunotherapy: a case report and literature review. Oncotarget. 2017; 8(34): 57889–97. doi: 10.18632/oncotarget.18361.
30. Colle R., Radzik A., Cohen R., Pellat A., Lopez-Tabada D., Cachanado M., Duval A., Svrcek M., Menu Y., Andre T. Pseudoprogression in patients treated with immune checkpoint inhibitors for microsatellite instability-high/mismatch repair-deficient metastatic colorectal cancer. Eur J Cancer. 2021; 144: 9–16. doi: 10.1016/j.ejca.2020.11.009.
31. Schuler A., Omlin A., Husarik D.B., Denecke B., Rothermundt C. Hyper- or pseudoprogression? A case report of MSI-high metastatic colorectal cancer. Ann Clin Case Rep. 2021; 6.
32. Guarini C., Todisco A., Tucci M., Porta C., Mannavola F. Massive hyper-progression during anti-PD-1 immunotherapy in a young patient with metastatic mucinous adenocarcinoma of the right colon: a case report and literature review. Precis Cancer Med. 2021; 4: 30. doi: 10.21037/pcm-21-10.
33. Wang Z., Liu C., Bai Y., Zhao X., Cui L., Peng Z., Zhang X., Wang X., Zhao Z., Li J., Shen L. Redefine hyperprogressive disease during treatment with immune-checkpoint inhibitors in patients with gastrointestinal cancer. Front. Oncol. 2021; 11: 761110. doi: 10.3389/fonc.2021.761110.
34. Chan K.H., Lakkasani S., Ramahi A., Shaaban H.S. Hyperprogressive disease in an advanced stage colon cancer patient on pembrolizumab: a case report. Cureus. 2020; 12(4). doi: 10.7759/cureus.7764.
35. Zhou W., Zhou Y., Yi C., Shu X., Wei G., Chen X., Shen X., Qiu M. Case report: immune and genomic characteristics associated with hyperprogression in a patient with metastatic deficient mismatch repair gastrointestinal cancer treated with anti-PD-1 antibody. Front. Immunol. 2021; 12: 749204. doi: 10.3389/fimmu.2021.749204.
36. Napolitano M., Trudu L., Bertolini F. Unexpected response to nivolumab in a “Fast Progressor” head and neck cancer patient. Case Rep Oncol. 2019; 12(3): 709–14. doi: 10.1159/000502858.
37. Tozuka T., Kitazono S., Sakamoto H., Yoshida H., Amino Y., Uematsu S., Yoshizawa T., Hasegawa T., Uchibori K., Yanagitani N., Horiike A., Horai T., Seike M., Gemma M., Nishio M. Dissociated responses at initial computed tomography evaluation is a good prognostic factor in non-small cell lung cancer patients treated with anti-programmed cell death-1/ligand 1 inhibitors. BMC Cancer. 2020; 20(1): 207. doi: 10.1186/s12885-020-6704-z.
38. Humbert O., Cadour N., Paquet M., Schiappa R., Poudenx M., Chardin D., Borchiellini D., Benisvy D., Ouvrier M.J., Zwarthoed C., Schiazza A., Ilie M., Ghalloussi H., Koulibaly P.M., Darcourt J., Otto J. 18FDG PET/CT in the early assessment of non-small cell lung cancer response to immunotherapy: frequency and clinical significance of atypical evolutive patterns. Eur J Nucl Med Mol Imaging. 2020; 47(5): 1158–67. doi: 10.1007/s00259-019-04573-4.
39. de Velasco G., Krajewski K.M., Albiges L., Awad M.M., Bellmunt J., Hodi F.S., Choueiri T.K. Radiologic heterogeneity in responses to antiPD-1/PD-L1 therapy in metastatic renal cell carcinoma. Cancer Immunol Res. 2016; 4(1): 12–7. doi: 10.1158/2326-6066.CIR-15-0197.
40. Wolchok J.D., Hoos A., O'Day S., Weber J.S., Hamid O., Lebbé C., Maio M., Binder M., Bohnsack O., Nichol G., Humphrey R., Hodi F.S. Guidelines for the evaluation of immune therapy activity in solid tumors: immune-related response criteria. Clin Cancer Res. 2009; 15(23): 7412–20. doi: 10.1158/1078-0432.CCR-09-1624.
41. Nishino M., Giobbie-Hurder A., Gargano M., Suda M., Ramaiya N.H., Hodi F.S. Developing a common language for tumor response to immunotherapy: immune-related response criteria using unidimensional measurements. Clin Cancer Res. 2013; 19(14): 3936–43. doi: 10.1158/1078-0432.CCR-13-0895.
42. Seymour L., Bogaerts J., Perrone A., Ford R., Schwartz L.H., Mandrekar S., Lin N.U., Litière S., Dancey J., Chen A., Hodi F.S., Therasse P., Hoekstra O.S., Shankar L.K., Wolchok J.D., Ballinger M., Caramella C., de Vries E.G.E.; RECIST working group. iRECIST: guidelines for response criteria for use in trials testing immunotherapeutics. Lancet Oncol. 2017; 18(3): 143–52. doi: 10.1016/S1470-2045(17)30074-8. Erratum in: Lancet Oncol. 2019; 20(5): 242.
43. Hodi F.S., Ballinger M., Lyons B., Soria J.C., Nishino M., Tabernero J., Powles T., Smith D., Hoos A., McKenna C., Beyer U., Rhee I., Fine G., Winslow N., Chen D.S., Wolchok J.D. Immune-Modified Response Evaluation Criteria In Solid Tumors (imRECIST): Refining Guidelines to Assess the Clinical Benefit of Cancer Immunotherapy. J Clin Oncol. 2018; 36(9): 850–8. doi: 10.1200/JCO.2017.75.1644
Рецензия
Для цитирования:
Бабышкина Н.Н., Дронова Т.А., Гервас П.А., Попова Н.О., Добродеев А.Ю., Костромицкий Д.Н., Афанасьев С.Г., Гольдберг В.Е., Чердынцева Н.В. Монотерапия ниволумабом у больных метастатическим колоректальным раком: современные подходы к оценке ответа опухоли. Сибирский онкологический журнал. 2022;21(5):135-141. https://doi.org/10.21294/1814-4861-2022-21-5-135-141
For citation:
Babyshkina N.N., Dronova T.A., Gervas P.A., Popova N.O., Dobrodeev A.Yu., Kostromitsky D.N., Afanasyev S.G., Goldberg V.E., Cherdyntseva N.V. Nivolumab monotherapy in metastatic colorectal cancer: current approaches to response evaluation. Siberian journal of oncology. 2022;21(5):135-141. https://doi.org/10.21294/1814-4861-2022-21-5-135-141