Современные возможности ICG-флуоресцентной визуализации в абдоминальной онкохирургии

Цель исследования ‒ обобщение и анализ имеющихся данных о современных методах дополнительной визуализации с использованием индоцианина зеленого, применяемых в различных направлениях абдоминальной онкохирургии.

Материал и методы. Поиск и анализ соответствующих источников проводился в системах РИНЦ, Elibrary, PubMed, Scopus, MedLine, Elsevier, Web of Science, ScienceDirect. Использованы источники преимущественно за последние 7–10 лет. Для поиска использовались ключевые слова ICG-fuorescent navigation, ICG-fuorescence, gastric cancer, colorectal cancer, индоцианин зеленый.

Результаты. Статья демонстрирует актуальные возможности применения ICG (indocyanine green)-флуоресцентной навигации в абдоминальной онкохирургии как перспективного современного метода. Рассматриваются аспекты применения данной методики в хирургии рака желудка, толстой и прямой кишки; идентификации перитонеального карциноматоза и метастазов печени, в билиарной хирургии и холангиографии. Описываются особенности интраоперационной визуализации сигнальных лимфатических узлов и картирования лимфатических узлов у пациентов с раком желудка и колоректальным раком. Помимо этого, представлена информация о возможностях сосудистой визуализации в колоректальной хирургии; обнаружения границ гепатоцеллюлярной карциномы и пораженных ею окружающих тканей, а также метастазов печени в режиме реального времени с применением индоцианина зеленого. Отдельное внимание уделено ICG опосредованной холецистэктомии и холангиографии. ICG-флуоресцентная визуализация в колоректальной хирургии и хирургии рака желудка позволяет индивидуализировать основной этап хирургического вмешательства, а также с большей результативностью добиться его функциональности, которая обусловлена адекватностью и достижением необходимого уровня избыточности объема операции.

Заключение. Представленные данные подтверждают актуальность поиска вектора усовершенствования методов визуализации, применяемых в абдоминальной онкохирургии, для чего требуется еще больше многоцентровых проспективных исследований, направленных на поиск оптимальных способов улучшения методики.

1. Кащенко В.А., Лодыгин А.В., Волкова Е.С., Напалков А.Н., Коробицына А.М. ICG-флуоресцентная навигация в колоректальной хирургии. Клиническая больница № 2. 2019; 2(28): 12–7.

2. Jansen-Winkeln B., Germann I., Köhler H., Mehdorn M., Maktabi M., Sucher R., Barberio M., Chalopin C., Diana M., Moulla Y., Gockel I. Comparison of hyperspectral imaging and fluorescence angiography for the determination of the transection margin in colorectal resections-a comparative study. Int J Colorectal Dis. 2021; 36(2): 283–91. doi: 10.1007/s00384-020-03755-z. Erratum in: Int J Colorectal Dis. 2022; 37(8): 1921.

3. Ferlay J., Ervik M., Lam F., Colombet M., Mery L., Piñeros M., Znaor A., Soerjomataram I., Bray F. Global Cancer Observatory: Cancer Today [Internet]. Lyon, France: International Agency for Research on Cancer, 2013. [cited 2022 Nov 12]. URL: https://gco.iarc.fr/today/home.

4. Baiocchi G.L., Molfno S., Molteni B., Quarti L., Arcangeli G., Manenti S., Arru L., Botticini M., Gheza F. Fluorescence-guided lymphadenectomy in gastric cancer: a prospective western series. Updates Surg. 2020; 72(3): 761–72. doi: 10.1007/s13304-020-00836-0.

5. Boni L., Macina S., David G., Cassinotti E., Fingerhut A. ICGEnhanced Fluorescence-Guided Laparoscopic Surgery. 2nd ed. Endo-Press GmbH. Germany, 2019. 20 p.

6. Milhomem L.M., Milhomem-Cardoso D.M., da Mota O.M., Mota E.D., Kagan A., Filho J.B.S. Risk of lymph node metastasis in early gastric cancer and indications for endoscopic resection: is it worth applying the east rules to the west? Surg Endosc. 2021; 35(8): 4380–8. doi: 10.1007/s00464-020-07932-7.

7. Chen Q.Y., Xie J.W., Zhong Q., Wang J.B., Lin J.X., Lu J., Cao L.L., Lin M., Tu R.H., Huang Z.N., Lin J.L., Zheng H.L., Li P., Zheng C.H., Huang C.M. Safety and Efcacy of Indocyanine Green Tracer-Guided Lymph Node Dissection During Laparoscopic Radical Gastrectomy in Patients With Gastric Cancer: A Randomized Clinical Trial. JAMA Surg. 2020; 155(4): 300–11. doi: 10.1001/jamasurg.2019.6033.

8. Mitsumori N., Nimura H., Takahashi N., Kawamura M., Aoki H., Shida A., Omura N., Yanaga K. Sentinel lymph node navigation surgery for early stage gastric cancer. World J Gastroenterol. 2014; 20(19): 5685–93. doi: 10.3748/wjg.v20.i19.5685.

9. Kim D.W., Jeong B., Shin I.H., Kang U., Lee Y., Park Y.S., Ahn S.H., Park D.J., Kim H.H. Sentinel node navigation surgery using near-infrared indocyanine green fluorescence in early gastric cancer. Surg Endosc. 2019; 33(4): 1235–43. doi: 10.1007/s00464-018-6401-z.

10. Reinhart M.B., Huntington C.R., Blair L.J., Heniford B.T., Augenstein V.A. Indocyanine Green: Historical Context, Current Applications, and Future Considerations. Surg Innov. 2016; 23(2): 166–75. doi: 10.1177/1553350615604053.

11. He M.F., Jiang Z.W., Hao Z.W., An J., Zhai J., Shen J.K. [Diagnostic value of optical imaging combined with indocyanine green-guided sentinel lymph node biopsy in gastric cancer: a meta-analysis]. Zhonghua Wei Chang Wai Ke Za Zhi. 2019; 22(12): 1196–1204. doi: 10.3760/cma.j.issn.1671-0274.2019.12.017.

12. Михалева Л.М., Бирюков А.Е., Мидибер К.Ю. Современный подход к диагностике и лечению раннего рака желудка. Новости клинической цитологии России. 2019; 23(3): 5–14. doi: 10.24411/1562-4943-2019-10301.

13. Ushimaru Y., Omori T., Fujiwara Y., Yanagimoto Y., Sugimura K., Yamamoto K., Moon J.H., Miyata H., Ohue M., Yano M. The Feasibility and Safety of Preoperative Fluorescence Marking with Indocyanine Green (ICG) in Laparoscopic Gastrectomy for Gastric Cancer. J Gastrointest Surg. 2019; 23(3): 468–76. doi: 10.1007/s11605-018-3900-0.

14. Kitano S., Shiraishi N., Uyama I., Sugihara K., Tanigawa N.; Japanese Laparoscopic Surgery Study Group. A multicenter study on oncologic outcome of laparoscopic gastrectomy for early cancer in Japan. Ann Surg. 2007; 245(1): 68–72. doi: 10.1097/01.sla.0000225364.03133.f8.

15. Nishigori N., Koyama F., Nakagawa T., Nakamura S., Ueda T., Inoue T., Kawasaki K., Obara S., Nakamoto T., Fujii H., Nakajima Y. Visualization of Lymph/Blood Flow in Laparoscopic Colorectal Cancer Surgery by ICG Fluorescence Imaging (Lap-IGFI). Ann Surg Oncol. 2016; 23: 266–74. doi: 10.1245/s10434-015-4509-0.

16. Caprioli M., Garosio I., Botteri E., Vettoretto N., Molteni B., Molfno S., Yiu D., Portolani N., Baiocchi G.L. Fluorescence-guided nodal navigation during colectomy for colorectal cancer. Minim Invasive Ther Allied Technol. 2022; 31(6): 879–86. doi: 10.1080/13645706.2022.2045500.

17. Ho M.F., Futaba K., Mak T.W.C., Ng S.S.M. Personalized laparoscopic resection of colon cancer with the use of indocyanine green lymph node mapping: Technical and clinical outcomes. Asian J Endosc Surg. 2022; 15(3): 563–8. doi: 10.1111/ases.13050.

18. Keller D.S., Ishizawa T., Cohen R., Chand M. Indocyanine green fluorescence imaging in colorectal surgery: overview, applications, and future directions. Lancet Gastroenterol Hepatol. 2017; 2(10): 757–66. doi: 10.1016/S2468-1253(17)30216-9.

19. Tejedor P., Sagias F., Khan J. Lymphatic drainage of a splenic fexure tumour defned by intra-operative indocyanine green mapping – a video vignette. Colorectal Dis. 2020; 22(1): 106–7. doi: 10.1111/codi.14826.

20. Vasey C.E., Rajaratnam S., O’Grady G., Hulme-Moir M. Lymphatic Drainage of the Splenic Flexure Defned by Intraoperative Scintigraphic Mapping. Dis Colon Rectum. 2018; 61(4): 441–6. doi: 10.1097/DCR.0000000000000986.

21. Alius C., Tudor C., Badiu C.D., Dascalu A.M., Smarandache C.G., Sabau A.D., Tanasescu C., Balasescu S.A., Serban D. Indocyanine GreenEnhanced Colorectal Surgery-between Being Superfuous and Being a Game-Changer. Diagnostics (Basel). 2020; 10(10): 742. doi: 10.3390/diagnostics10100742.

22. Andersen H.S., Bennedsen A.L.B., Burgdorf S.K., Eriksen J.R., Eiholm S., Toxværd A., Riis L.B., Rosenberg J., Gögenur I. In vivo and ex vivo sentinel node mapping does not identify the same lymph nodes in colon cancer. Int J Colorectal Dis. 2017; 32(7): 983–90. doi: 10.1007/s00384-017-2777-9.

23. Emile S.H., Elfeki H., Shalaby M., Sakr A., Sileri P., Laurberg S., Wexner S.D. Sensitivity and specifcity of indocyanine green near-infrared fluorescence imaging in detection of metastatic lymph nodes in colorectal cancer: Systematic review and meta-analysis. J Surg Oncol. 2017; 116(6): 730–40. doi: 10.1002/jso.24701.

24. Kusano M., Kokudo N., Toi M., Kaibori M. ICG Fluorescence Imaging and Navigation Surgery. Tokyo: Springer; 2016. 474 p.

25. Fujita S., Akasu T., Mizusawa J., Saito N., Kinugasa Y., Kanemitsu Y., Ohue M., Fujii S., Shiozawa M., Yamaguchi T., Moriya Y.; Colorectal Cancer Study Group of Japan Clinical Oncology Group. Postoperative morbidity and mortality after mesorectal excision with and without lateral lymph node dissection for clinical stage II or stage III lower rectal cancer (JCOG0212): results from a multicentre, randomised controlled, non-inferiority trial. Lancet Oncol. 2012; 13(6): 616–21. doi: 10.1016/S1470-2045(12)70158-4.

26. Akiyoshi T., Ueno M., Matsueda K., Konishi T., Fujimoto Y., Nagayama S., Fukunaga Y., Unno T., Kano A., Kuroyanagi H., Oya M., Yamaguchi T., Watanabe T., Muto T. Selective lateral pelvic lymph node dissection in patients with advanced low rectal cancer treated with preoperative chemoradiotherapy based on pretreatment imaging. Ann Surg Oncol. 2014; 21(1): 189–96. doi: 10.1245/s10434-013-3216-y.

27. Ryu S., Hara K., Kitagawa T., Okamoto A., Marukuchi R., Ito R., Nakabayashi Y. Fluorescence vessel and ureter navigation during laparoscopic lateral lymph node dissection. Langenbecks Arch Surg. 2022; 407(1): 305–12. doi: 10.1007/s00423-021-02286-7.

28. Jafari M.D., Wexner S.D., Martz J.E., McLemore E.C., Margolin D.A., Sherwinter D.A., Lee S.W., Senagore A.J., Phelan M.J., Stamos M.J. Perfusion assessment in laparoscopic left-sided/anterior resection (PILLAR II): a multi-institutional study. J Am Coll Surg. 2015; 220(1): 82–92. doi: 10.1016/j.jamcollsurg.2014.09.015.

29. Tang G., Du D., Tao J., Wei Z. Efect of Indocyanine Green Fluorescence Angiography on Anastomotic Leakage in Patients Undergoing Colorectal Surgery: A Meta-Analysis of Randomized Controlled Trials and Propensity-Score-Matched Studies. Front Surg. 2022; 9. doi: 10.3389/fsurg.2022.815753.

30. van den Bos J., Wieringa F.P., Bouvy N.D., Stassen L.P.S. Optimizing the image of fluorescence cholangiography using ICG: a systematic review and ex vivo experiments. Surg Endosc. 2018; 32(12): 4820–32. doi: 10.1007/s00464-018-6233-x.

31. Nijssen M.A., Schreinemakers J.M., Meyer Z., van der Schelling G.P., Crolla R.M., Rijken A.M. Complications After Laparoscopic Cholecystectomy: A Video Evaluation Study of Whether the Critical View of Safety was Reached. World J Surg. 2015; 39(7): 1798–803. doi: 10.1007/s00268-015-2993-9.

32. Yao S., Zhang L., Ma J., Jia W., Chen H. Precise right hemihepatectomy for the treatment of hepatocellular carcinoma guided by fusion ICG fluorescence imaging. J Cancer. 2020; 11(9): 2465–75. doi: 10.7150/jca.41039.

33. Morrell A.L.G., Morrell A.C., Morrell-Junior A.C., Mendes J.M., Tustumi F., Morrell A.G. Indocyanine green fluorescence imaging in robotic surgery: state of art, tips and tricks in current applications. Arq Gastroenterol. 2021; 58(1): 61–70. doi: 10.1590/S0004-2803.202100000-11.

34. Filippello A., Porcheron J., Klein J.P., Cottier M., Barabino G. Afnity of Indocyanine Green in the Detection of Colorectal Peritoneal Carcinomatosis. Surg Innov. 2017; 24(2): 103–8. doi: 10.1177/1553350616681897.

35. Barabino G., Klein J.P., Porcheron J., Grichine A., Coll J.L., Cottier M. Intraoperative Near-Infrared Fluorescence Imaging using indocyanine green in colorectal carcinomatosis surgery: Proof of concept. Eur J Surg Oncol. 2016; 42(12): 1931–7. doi: 10.1016/j.ejso.2016.06.389.

36. Harlaar N.J., Koller M., de Jongh S.J., van Leeuwen B.L., Hemmer P.H., Kruijff S., van Ginkel R.J., Been L.B., de Jong J.S., Kats-Ugurlu G., Linssen M.D., Jorritsma-Smit A., van Oosten M., Nagengast W.B., Ntziachristos V., van Dam G.M. Molecular fluorescence-guided surgery of peritoneal carcinomatosis of colorectal origin: a single-centre feasibility study. Lancet Gastroenterol Hepatol. 2016; 1(4): 283–90. doi: 10.1016/S2468-1253(16)30082-6.

37. Liberale G., Vankerckhove S., Caldon M.G., Ahmed B., Moreau M., Nakadi I.E., Larsimont D., Donckier V., Bourgeois P.; Group R&D for the Clinical Application of Fluorescence Imaging of the Jules Bordetʼs Institute. Fluorescence Imaging After Indocyanine Green Injection for Detection of Peritoneal Metastases in Patients Undergoing Cytoreductive Surgery for Peritoneal Carcinomatosis From Colorectal Cancer: A Pilot Study. Ann Surg. 2016; 264(6): 1110–5. doi: 10.1097/SLA.0000000000001618.

38. Lieto E., Auricchio A., Cardella F., Mabilia A., Basile N., Castellano P., Orditura M., Galizia G. Fluorescence-Guided Surgery in the Combined Treatment of Peritoneal Carcinomatosis from Colorectal Cancer: Preliminary Results and Considerations. World J Surg. 2018; 42(4): 1154–60. doi: 10.1007/s00268-017-4237-7.

39. Baiocchi G.L.,Gheza F.,Molfno S.,Arru L.,Vaira M.,Giacopuzzi S. Indocyanine green fluorescence-guided intraoperative detection of peritoneal carcinomatosis: systematic review. BMC Surg. 2020; 20(1): 158. doi: 10.1186/s12893-020-00821-9.

40. Nowak K., Karampinis I., Gerken A.L.H. Application of Fluorescent Dyes in Visceral Surgery: State of the Art and Future Perspectives. Visc Med. 2020; 36(2): 80–7. doi: 10.1159/000506910.

41. Wang H., Li X., Tse B.W., Yang H., Thorling C.A., Liu Y., Touraud M., Chouane J.B., Liu X., Roberts M.S., Liang X. Indocyanine green-incorporating nanoparticles for cancer theranostics. Theranostics. 2018; 8(5): 1227–42. doi: 10.7150/thno.22872.

42. Акопов А.Л., Асадчая Д.П., Бикетов М.А., Богатиков А.А., Божок А.А., Ведянская Д.А., Волынский М.А., Глузман М.И., Давлетшина В.В., Дворецкий С.Ю., Зайцев В.В., Ильин А.А., Камшилин А.А., Капшук Я.Ю., Карачун А.М., Кащенко В.А., Комаров И.В., Коптеев Н.Р., Коробицина А.М., Краморов Е.С., Лодыгин А.В., Мамонтов О.В., Назаренко А.А., Павлов Р.В., Папаян Г.В., Пелипась Ю.В., Портной С.М., Ратников В.А., Руткин И.О., Стрижелецкий В.В., Струй А.В., Топузов Р.Э., Щербинин А.В. ICG-флуоресцентная навигация в абдоминальной хирургии. Учебно-методическое пособие. М., 2022. 84 с.